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动物行为学—狼的里程碑式研究

萌宠菠菠乐园
2024-08-08 13:19

原文来源：Encyclopedia of Animal Behavior

作者：Jane M Packard

术语表

人工选择（Artificial selection）由于人类行为（有意或无意），如决定生存和/或为驯化目的选择配对，导致种群中基因型比例的改变。

双亲照顾（Biparental care）母亲和父亲都照顾后代的行为。

延迟繁殖（Deferred reproduction）初次繁殖年龄晚于生理青春期平均年龄的非繁殖状态。

游荡个体（Floater An individual）离开出生地群体，在邻近地区其他群体的领地内和/或领地间移动的个体。

摘要

狼的行为灵活性与许多与智力相关的特征有关，例如微妙的交流、解决问题以及在家庭群体的社会环境中学习。为了更好地理解狼的合作繁殖，研究人员将重点放在群体内的个体行为上（个体发育、父母和异父异母的照顾、交流、生殖激素和行为、对繁殖的行为抑制）。然而，个体的决定会受到家庭群体周围环境的影响（遗传结构、扩散、群体间的冲突）。此外，动态的生态系统也会影响个体决策的成本和收益的变化（觅食行为、捕猎策略、人为影响）。新出现的问题研究了遗传和表观遗传对犬科动物行为的影响。

关键词

适应性灵活性异父异母关系晚熟性人工选择双亲照顾犬类食肉动物渠道沟通合作繁殖求偶延迟繁殖扩散游荡者食物网觅食框架基因组帮手激素捕猎模态行动模式自然选择邻近性幼态持续个体发育可塑性问题解决繁殖抑制社会结构策略领地性

Adaptive flexibility; Alloparenting; Altricial; Artificial selection; Biparental care; Canid; Carnivore; Channel; Communication; Cooperative breeding; Courtship; Deferred reproduction; Dispersal; Floater; Food web; Foraging; Framework; Genome; Helpers; Hormones; Hunting; Modal action pattern; Natural selection; Neighborhood; Neoteny; Ontogeny; Plasticity; Problem-solving; Reproductive suppression; Social structure; Tactics; Territoriality

引言

与其他大型社会性食肉动物类似，狼也以群体、单体或成对的方式捕猎。然而，灰狼的交流和繁殖行为与食肉目中的猫型亚目（Feliformia）和其他犬型亚目（Caniformia）物种有着明显的不同。半个多世纪以来，研究人员一直醉心于研究狼行为的哪些固定方面相对更具本能性（与可遗传的基因型相关），哪些灵活方面因个体经验学习和行为可塑性而相对更具可变性。最近的技术进步在行为系统的基因组和生态学层面为狼的行为找到了一些意想不到的答案，并提出了新的问题。

狼的觅食行为和交流行为都说明，在动物行为学家（ethologists）定义的从固定反射到灵活智能的连续统一体中，有些行为可以被归类为更 "本能（instinctive,）"的，有些则更 "习得（learned）"（Gadbois 等，2015 年）。刚出生的幼狼在与母亲和兄弟姐妹的温暖分离时发出的呜咽声似乎更多的是本能，而不是学习。同样，当幼狼第一次听到田鼠在草丛中沙沙作响或看到蚱蜢在动时，"跃扑（leap-pounce）"似乎也是一种本能反应。幼狼不需要学习这种条件反射式的动作，它只是自发地做出这种动作；不过，它们会通过不断的尝试和错误学习来提高捕捉技能。跃扑在郊狼、狐狸、狼的所有亚种甚至家犬中都很常见。应用比较法，动物行为学家可以推断出，"跃扑"的遗传基础在犬科动物中具有很高的遗传性。

在本能/学习的连续统一体中，藏食行为（caching）处于中间位置，出现在断奶前未经训练的幼狼身上。在几种类犬和类狐的犬科动物中，都会出现一连串可预测的藏食动作（将食物放在地上、用鼻梁刮食物上的碎屑、用口器压住食物）。虽然狼和郊狼的动作看似固定，但与狐狸相比，狼和郊狼的动作序列更加多变，且不那么刻板（Gadbois 等人，2015 年）。这些固定或模式化动作的例子（如呜咽、藏食和跃扑；whine, cache and leap-pounce）可能被保留在基因组的祖先部分（系统发育推论），因为它们在近亲物种（如犬类）中相似，而与远亲物种（如猫类）不同。

与此相反，成年狼的捕猎行为非常灵活，会随着每个个体成长地附近食物网的变化而变化。例如，北极狼（图 1）首先学会捕猎北极兔，然后在埃尔斯米尔岛上捕猎麝牛。美国公共广播公司制作的名为《北极狼群》（Arctic Wolf Pack）的视频记录了它们的行为。狼群个体直接通过尝试和犯错来调整它们与生俱来的捕猎能力，也通过参加集体捕猎来间接调整它们的捕猎能力（Mech，2011 年）。在更南的地方，一些狼家族会跟随以稀疏地衣为食的迁徙驯鹿群，穿越广袤的冰冻苔原，直到狼群在仅有的松散土堆（eskers）上选择巢穴地点，而驯鹿则迁出范围前往产仔地（Klaczek 等人，2015 年）。在草料种类和数量更多的林区，驯鹿不会迁徙，狼也不会迁徙。在有多种猎物（Gervasi 等人，2013 年；Latham 等人，2013 年）和复杂地貌（Kittle 等人，2017 年；Courbin 等人，2013 年）的情况下，捕食者与猎物之间的博弈变得更加复杂。当食物资源发生变化时，转换战术似乎是本能-学习连续体中灵活一端的智能适应行为特征（见下文）。

这种捕猎行为的灵活性随食物网的复杂性而变化，这并不是狼所独有的，而是社会食肉动物通过从个体经验中学习机制，单独或在社会环境中对其行为进行微调的众多例子之一（Packard，2012）。狼的学习究竟有多少是通过社会传播实现的，这仍是一个有待未来研究的问题。在接下来的章节中，我将详细阐述有关狼个体行为灵活性和智力的研究：家庭群体中的微妙交流、问题解决和学习。从狼种群的角度，我们将探讨行为灵活性如何与对环境波动的适应性反应相关联：领地性、延迟繁殖和扩散机制。

在总结有关狼行为的最新研究和未来研究的有趣问题之前，我们首先需要从历史的角度来了解某些假说是如何经受不住时间的考验的。不幸的是，这些被抛弃的狼假说中有很多都作为神话（myths）存在于流行文献中，是早期时代的残余。接下来的回顾小节旨在鼓励人们批判性地思考，检验狼行为假说需要哪些证据，以及获得这些证据有多难。

回顾：犬科动物行为研究的历史

早在对狼进行人工饲养或野外研究之前，行为学文献中就已经注意到了狗在交流中使用的视觉信号。查尔斯·达尔文（Charles Darwin）通过对比两幅图像来说明他关于对照原则（principle of antithesis）的假设：当远处有人靠近时，惊恐的狗会做出直立的姿势，而当狗认出这个人是它的主人时，它又会立即转为蹲伏的姿势。用十九世纪的术语来说，这种情绪表达标志着一种明确的动机变化，即从支配（dominance）到顺从（submission）。用现代术语来说，视觉信号的变化传达了这样一个信息，即狗不太可能因为熟悉的同伴的照顾而对它们升级攻击。类似的行为在狼身上也很容易辨认，如一只儿子在父亲走近之前向妹妹求爱时的反应（图 2）。成年的儿子像狼崽一样侧身翻滚并抬起后腿，这表明它不会向父亲发起攻击。

图1 埃尔斯米尔岛的北极狼

不幸的是，尽管达尔文所使用的图画的原始背景是这样的，但 "有些个体总是处于支配地位，而另一些个体总是处于顺从地位"的错误观念却一直存在；达尔文的图画说明了当一个个体收集到更多关于刺激物的信息（例如关于熟悉程度的线索）时，它是如何迅速改变信号的。康拉德·洛伦兹（Konrad Lorenz）在其经典著作《人与狗》（Man Meets Dog）中，也以亲身经历描述了狗或狼在经历与同伴分离的创伤后，性格会发生怎样的变化。在一些圈养的狼群中，人们注意到个体在失去长期冲突（conflict）后的举止发生了巨大变化（Jenks，2011 年）。在失去配偶后，几只原本自信的繁殖雌性在接近野外狼群中自信的女儿时，都采取了畏缩的姿态（intimidated postures）。正如我们稍后将讨论的，阅读这些微妙的迹象和不那么微妙的仪式化信号（ritualized signals）的能力是狼的社会智力的一个关键方面。

洛伦兹（Konrad Lorenz）推测，胡狼（jackals）而非狼是具有更顺从的幼年行为的犬种的祖先，这一推测已被广泛的基因组研究所驳斥（Ostrander 等人，2017 年）。在不再有大型本地猎物物种、食物网种类较少的地区，狼会伺机从人类垃圾堆中觅食（Capitani 等人，2016 年）。事实上，关于家犬祖先分化的一个假设与食物网中出现的新资源有关，现在大多数分类学家都认为家犬是灰狼的一个亚种：人类猎人和早期农耕者丢弃的垃圾（Morey and Jeger, 2017; Morell, 2015）。一个相关的假说认为，狼的社会认知能力是人类驯化前的一种适应（Range 和 Virányi, 2014）。

在流行的文献中，一直存在着一个拟人化的神话，即需要一只占支配地位的雄狼来维持秩序，使狼群中的所有狼都知道自己在支配等级制度中（dominance hierarchy）的角色。例如，道格拉斯·皮姆洛特（Douglas Pimlott）引用了尼科·廷伯根（Niko Tinbergen）对他在格陵兰观察到的雪橇犬严格等级制度的解释。当时，我们似乎可以合理地推断，那些外表看起来更像狼的狗的行为也会像狼。在 20 世纪 40 年代之前，还没有关于狼行为的公开证据，因此这一假设几十年来一直没有得到验证。弗里德里克·兰奇（Friederike Range）根据仔细匹配的直接比较来检查早期经验的影响，报告称狼的等级制度不如狗（兰奇等人，2015 年）。在几个圈养狼群中，母亲的个性决定了狼家庭群体内部的冲突以及兄弟姐妹之间或父母与后代之间的紧张关系（Jenks，2011 年）。在一些狼群中，雌狼比雄狼更容易使冲突升级，整体社会关系的形成较少受到支配信号的影响，而冲突更多地受到顺从信号的缓解影响（Cafazzo 等人，2016 年）。

两篇开创性的文章改变了人们对狼群社会互动的解释，它们都强调了狼群的家庭结构（family structure），并宣扬了一个新的神话，即狼群是一个充满关爱的大家庭，它们合作帮助抚养幼狼（图 3）。在阿拉斯加，阿道夫·穆里（Adolph Murie）观察到一个狼家庭在巢穴附近照顾幼狼，这个巢穴现在位于德纳利国家公园（Denali National Park）。在瑞士动物园，鲁道夫·申克尔（Rudolph Schenkel）更详细地描述了幼狼的乞食行为（food begging behaviors）是如何发展成年轻狼（juveniles）与双亲互动的讨好信号/关切的安抚信号的（solicitous appeasement signals，与图 2 类似）。他认为这些互动是维系狼家庭的社会粘合剂。这两项研究都强调了年龄对支配互动动态的影响，因为父母和年长的兄弟姐妹都会照顾幼狼。天性与教养的奇妙互动吸引了众人的目光。

图 2 在圈养家庭群体中，父亲的直视足以打断成年儿子的求爱

从属帮手（subordinate helpers）是狼家庭的天生失败者吗（born-losers）？战后对行为发育的多项研究从 20 世纪 50 年代开始，一直持续到 20 世纪 80 年代。当时，我们还不具备进行基因组研究的技术。在欧洲，埃里克·齐门（Erik Zimen）研究了狼/狗杂交种的个体发育行为，探究了狗的停滞发育在哪些方面可以说明 "幼态持续"（neoteny）原则，即幼年特征一直持续到成年。由约翰·斯科特（John P. Scott）领导的一个美国小组利用可在狼和狗之间进行比较的标准化测试，研究了狗的行为发展和遗传性。本森·金斯伯格（Benson Ginsburg）的研究小组研究了狼的社会认知进化会在合作照顾幼狼的群体中加速这一观点。其中，迈克·福克斯和马克·贝科夫（Mike Fox & Mark Bekoff）研究了没有父母抚养的幼崽的行为发展，比较了被认为代表了独居狐狸、半社会性郊狼和社会性狼的连续统一体的物种。随着来自更多群体的证据的出现，个体特征和群体结构的差异变得越来越明显。在一个社会环境中的失败者，在另一个社会环境中可能是成功者。天性与教养相互作用所导致的行为变异仍然困扰着现代研究犬科动物行为遗传性的尝试（Ostrander 等人，2017 年）。

图 3 埃尔斯米尔岛上狼家庭中的同胞幼狼

在许多旧文献中，狼的繁殖抑制（reproductive suppression）神话依然存在。为什么一个充满关爱的家庭会给年长的女儿带来如此大的压力，以至于她们放弃自己的繁殖机会，而去帮助抚养父母的下一代？约翰·拉布（John Rabb）、约翰·芬特雷斯（John Fentress）、埃里克·克林哈默（Erik Klinghammer）、埃里克·齐门（Erik Zimen）、R·德里克斯（R. Derix）、L-大卫·梅奇（L. David Mech）和尤利西斯·赛尔（Ulysses Seal）领导的研究小组分别对人工饲养的狼群进行了长期研究。有证据表明，并非所有成年狼都是繁殖者。然而，对行为学和生理学的综合研究否定了非繁殖者总是因支配者的行为而承受生理压力的假设（Packard，2003 年）。衡量生理压力的指标（粪便皮质醇，fecal cortisol）与野生狼群中个体的繁殖状况无关（Molnar 等人，2015 年），尽管在圈养狼群的繁殖季节，粪便中的糖皮质激素会增加（Escobar-Ibarra 等人，2017 年）。这就留下了一个问题：为什么狼群中有成年体型的狼却不繁殖？野生狼群中繁殖者的高更替率（Stahler等人，2013年；Mech等人，2016年）表明，繁殖可能被推迟到较晚的年龄，而不是由于压力而被生理抑制，这有多种原因。

大卫·梅奇（Dave Mech）对皇家岛（Isle Royale）的狼和驼鹿进行了具有里程碑意义的初步研究，支持了狼需要合作才能捕杀大型猎物的说法，并限制了狼的繁殖，以避免其食物资源（food supply）被耗尽。在随后的几十年里，罗尔夫·彼得森（Rolf Peterson）一直在监测狼、驼鹿、河狸和皇家岛上其他食肉动物种群数量的高峰和低谷动态。有几年，驼鹿的数量因为过度繁殖而锐减；有几年，小群狼以河狸和雪兔作为食物补充；然后狼的数量又锐减。早年看似自然的平衡，由于生态系统的复杂性，包括冬季的严酷性、火灾生态学和疾病，变成了不稳定的跷跷板（Vucetich 和 Peterson，2009 年）。我们现在知道，超过 4-6 只狼的临界值后，狼群的规模并不会给猎杀马鹿带来优势，尽管较大的狼群在猎杀野牛等高风险猎物时最为成功（MacNulty 等人，2014 年，2012 年）。捕猎大型猎物支持大型狼群的存在，但并不需要大型狼群才能捕到大型猎物。

破除以往的迷思使狼生物学领域得以探索现代进化生态学综合研究的核心问题。在过去的十年中，由于通过全球定位系统（GPS）追踪动物运动的技术进步，以及基因组学技术能够识别个体、群体、种群和物种层面的多样性，答案已经浮出水面。研究人员正在探索自然选择如何在多层次的结构化种群中发挥作用，这些种群由嵌套在群体中的个体和嵌套在种群中的个体组成，所有个体都在应对多样化和波动的环境（Leonard，2014年），而不是试图检验关于个体特定性状的短期成本和收益的简单假设（Uboni等人，2017年）。

现代合成：嵌套等级系统（Modern Synthesis: Nested Hierarchical Systems）

从系统的角度来看，狼的社会结构被分析为三个层次的自然选择：家庭群体（family groups）、亚种群（subpopulations）和生态系统（ecosystems）。在第一个层次中，个体的决定会影响同一家庭群体中其他狼的生存和繁殖。在第二个层次上，每个家挺群体都会受到亚种群附近其他领地家庭群体和非领地游荡者行为的影响。在第三个层面上，狼亚种群受到生物因素（如猎物、其他捕食者物种、疾病）和非生物因素（如冬季严寒程度、火灾周期、干旱周期）的影响，因此苔原上的元种群（meta-populations）所面临的挑战与北方森林和沙漠中的不同。此外，人类的入侵也改变了这些生态系统，而这些改变在狼的进化史上（大约50万年里）是不存在的。从理论角度来看，这些系统中的每一个都是嵌套的，因为个体适合于群体、亚种群和生态系统。

当科学家运用社会生物学模型来检验狼的合作繁殖假设时，这种嵌套生物系统的理论框架就变得非常重要。例如，针对脊椎动物合作繁殖的进化提出了几种一般性假设（general hypotheses）：(1) 在严酷的条件下，个体很少在繁殖群体外存活（即：群居裸鼹鼠），因此必须进行繁殖抑制、 (2)强加的生理抑制，即成熟的成体由于社会环境中其他个体施加的压力而可逆地开启或关闭配子的产生（如侏獴）；(3)抑制成熟，即第一次繁殖的平均开始时间因物理因素（如营养、热应力）和/或社会因素（如配偶竞争）而改变。）接下来的章节将讨论这些观点在狼身上的适用性问题，目的是将人们对科学的认识扩展到上一节所述的神话之外。

家庭群体中的个体

狼家庭群体通常由一夫一妻制的繁殖对（breeding pair）及其前几年产下的后代组成（Mech 和 Boitani，2003 年）。家庭群体提供了一个社会环境，在这个环境中，每个个体的生存都可能受到群体中其他个体决定的影响。社会智力首先发展起来，为了解每个个体成长、探索和成熟的特定环境提供了基础。本小节的重点是家庭群体中的生活，说明一些基本概念，如个体发育、父母照料、异父母照料、交流、社会交往、生殖激素和行为以及对生殖的行为抑制。

个体发育

所有的狼都出生在一个家庭群体中并在其中成长，这对行为的个体发育有着持久的影响（图 3）。狼的产仔数从 1～10 只不等，通常为 5～6 只，但这可能会随母亲的年龄和体重（营养指数）而变化（Stahler 等人，2013 年）。年龄超过4～5岁的母亲产下的一窝幼崽往往较少。与季节同步，幼崽在春季（4 月～ 5 月）出生，到下一个冬季繁殖季节（2 月～3 月）几乎长到成年体型。

出生在土穴或浅浅的地表刮痕（shallow scrape）中的幼狼，在2-3周的时间里完全由母亲照顾。它们的眼睛在12-14天前都是闭着的，对触觉、温度、嗅觉和味觉的第一反应是反射性本能反应（reflexive topo-taxic responses）。听觉的成熟较慢。幼崽会根据母亲舔舐泌尿生殖区的反应排尿和排便，以保持巢穴的清洁。

3～5周时，幼崽会探索巢穴入口，躲避引起警觉吠叫（alarm bark）的无条件刺激，并接近它们已学会的与哺乳雌性联系在一起的轻柔吱吱声（soft squeaking vocalizations）和多模式刺激。随着幼狼的协调能力发展到足以站立和行走，早期学习的范围开始从同窝幼崽和寻求母亲照顾的社会环境扩展到与其他家庭成员和巢穴外的实物互动。它们可能会在巢穴外吮吸母亲的乳汁，如果巢穴受到干扰，它们会跟随母亲到另一个地方。

在从依赖乳汁到固体食物的过渡阶段（6-10周），幼崽不仅要学会识别熟悉的亲属，而且当它们接近或跟随成年狼时还会得到食物回报。在第5-8周，幼崽会遇到通过反刍和携带兽尸碎块来提供食物的家庭成员，学习的社会背景也随之扩大。到6周大时，幼狼会表现出藏匿小片食物的定型序列（stereotypical sequence），在成年狼不提供食物的日子里，这实际上为幼狼提供了一个储藏室。对幼狼和成年狼的社会互动进行的详细序列分析表明，幼狼和成年狼都在学习其行为的物理和社会后果。在这一过渡阶段，小睡与进食之间的追逐和摔跤游戏（wrestling play）通常间隔1～3小时。

7～8周时（图3），幼崽的咬合力足以从被咬开的小兽尸上取食，例如埃尔斯米尔狼群抓的北极兔（Packard，2012）。在一窝幼崽的断奶过程中，发生在巢穴外的哺乳次数逐渐减少，因为哺乳者开始哺乳的间隔时间更长，中断哺乳的次数更多，幼崽在中断哺乳时的持续时间更短。亲代之间（Parent–offspring）的冲突不是必然的，尽管它可能取决于食物的运送和食物的储藏。到11周时，幼狼不再吮吸乳汁，并开始跟随成年狼觅食。

父母和异父母照料

狼典型的双亲照料在哺乳动物中并不常见，包括家庭成员的直接和间接照料（Packard, 2012）。一夫一妻制犬科动物的父母照料包括直接照料（照料者与幼崽接触）和间接照料，前者的行为可能会提高幼崽的存活率（Kleiman, 2011）。直接接触照料的例子包括哺乳、递送食物、与幼崽躺在一起、搬运幼崽、梳理毛发和与幼崽玩耍。间接照料包括建造巢穴、喂养怀孕或哺乳期的母亲、放哨监视危险的入侵者以及获取和保护资源。

在仅由一夫一妻制繁殖对组成的小家庭中，父亲会在母亲与幼崽待在一起的最初几周内为母亲提供食物，以保证幼崽在巢穴中的温暖和安全。此后，父母双方都要捕猎并将食物带回巢穴。通过反刍咀嚼后变软的肉类，雄狼能够以哺乳动物中少见的方式供养幼崽。在哺育幼崽的季节，雄狼的催乳素会升高，催乳素（prolactin）被认为是一种促进亲子关系和父母照顾的激素（Packard, 2003）。

虽然这因环境而异，但双亲可能都在挖掘新的巢穴或选择已有的地点。筑穴地点包括树根或巨石下的洞穴、巨石间的缝隙或倒下的树木（Benson 等，2015 年）。冰冻苔原上的狼（Klaczek 等人，2015 年）会选择蛇形丘（eskers）的松软土壤（Klaczek 等人，2015 年），这显然是它们唯一可以挖掘的地方。在伊朗（Ahmadi等人，2014年），狼选择的穴居地点位于土壤颗粒较粗的陡坡上，靠近水源，离人类活动较远。斯堪的纳维亚（Zimmermann 等人，2014 年）和加拿大东部（Lesmerises 等人，2013 年）的狼穴也避开了人类活动。从世界范围来看，欧亚大陆的狼穴地点不太可能远离人类居住区，尽管它们更有可能隐蔽在茂密的植被中，尤其是在受到人类迫害的地方（Sazatornil 等，2016 年）。

核心家庭（nuclear family）会扩大，因为之前几窝（older litters）出生的兄弟姐妹会留在父母身边。狼群通常有 6-10 只狼，由一对繁殖狼和 4-6 只后代组成。虽然报告的最高数量为 42 只，但狼群规模很少超过 15 只，这取决于繁殖对是否中断、有多少只雌性狼繁殖以及不同年龄的后代在家庭群体中停留的时间（Packard, 2003）。在爱达荷州，狼群中幼狼占 31%，成年狼占 69%（Stansbury 等人，2016 年）。在极少数情况下，由于父母一方死亡而导致原始繁殖对被破坏后，可能会有不止一只雌狼产下幼崽。在这种情况下，两只雌狼的幼崽可能会混合在一起，两只雌狼可能都会哺乳，但没有证据表明没有产崽的雌性会哺乳。

所有家庭成员都可能为幼崽提供异亲照料（alloparental care，对非自己的直系后代提供任何形式的父母照顾），但辅助者（auxilliaries）是否能显著提高幼崽的存活率尚不清楚（Ruprecht等人，2012；Ausband等人，2016）。除哺乳外，年长的兄弟姐妹还提供直接和间接的照顾。例如，在埃尔斯米尔岛上的一个狼群中，所有成年狼都会反刍食物，包括繁殖对、一岁幼狼和一只生育后的雌狼。繁殖雌狼和幼崽从繁殖雄狼那里得到的反刍食物最多。繁殖雌狼的反刍只针对幼崽。幼崽（81%）、哺乳雌狼（14%）和其他辅助动物（6%）都有反刍。我更倾向于使用 "辅助者（auxiliary）"一词，而不是 "巢中助手（helper-at-the-nest）"，因为一些年长的后代可能会从幼崽那里挪用资源，而不是贡献更多的食物。

辅助者确实减轻了巢穴哨兵的负担（Ausband 等人，2016 年）。在较大的家庭群体中，个体在巢穴中花费的时间相对较少。幼崽年龄较小时，雌狼在巢穴的时间相对多于雄狼。每增加一名辅助者，个体的照看率（attendance rate）就会下降不到 10%（Ruprecht 等人，2012 年）。当幼崽从母巢转移到次要地点时，母亲的照看率从 87% 下降到 22%。在次要地点（也称为会合点rendezvous sites），辅助者的照看率有所提高。

较大的狼群并不一定能产出更多的幼狼（Stahler 等人，2013 年）。在大黄石地区（greater Yellowstone region），8只狼组成的狼群产崽量达到顶峰。与大多数一夫多妻的哺乳动物不同，一夫一妻制狼群中的幼狼不仅需要母亲的照顾，还需要更多。没有父母和/或年长兄弟姐妹的照顾，幼狼不可能存活到青春期。在一项对 148 只领地繁殖狼（territorial breeding wolves）的综合案例研究中，84% 的案例中至少有一只幼狼在失去父母后存活了下来，这可能是因为幼狼得到了家族其他成员的照顾。与有辅助性非繁殖者的大群体相比，小群体中的幼狼在失去父母后存活下来的可能性较小。年龄较大的幼狼比年龄较小的幼狼更有可能在失去父母后存活下来。如果繁殖狼被人类杀死，幼狼的存活率就会下降（见下文）。

交流：多种渠道

狼通过多种渠道进行交流，包括视觉、嗅觉、听觉和触觉信息（Harrington 和 Asa, 2003）。从幼狼自发出现的简单信号开始，成熟的狼在与兄弟姐妹和照料者（caregivers）互动的过程中学习微妙信号的含义（Packard，2012）。声音分析表明，随着幼狼的成熟，它们的叫声种类会从四种增加到九种。在此，我将更多地关注声音和视觉交流，因为嗅觉交流渠道将在下面的小节中详细讨论。

嚎叫（Howls）是研究狼的声音信号的例子（McIntyre 等人，2017；Harrington 和 Asa，2003）。在与繁殖季节相关的秋冬季节，嚎叫率会增加。嚎叫的音调悠长，比吠叫（barks）的短促爆发声更难定位。为了说明模式动作的概念，即使是幼崽也会在受到警报刺激时吠叫，而在与群体分开时（或在听到其他嚎叫时）也会嚎叫。幼崽的嚎叫声音调较高，可能会使分离的群体成员重聚，而不会向敌人泄露位置。当发现威胁时，吠叫和嚎叫会吸引其他家庭成员的注意（Packard, 2003）。

邀玩躬/游戏躬（play bow）是视觉元信号（visual meta-signal）的一个例子，它似乎传达了一种邀请，希望幼狼在粗鲁和翻滚的互动中坚持玩下去。在圈养条件下，狼在 3～8 个月大时自发地表现出邀玩躬的动作（Byosiere 等，2016 年）。在巢穴或次要地点，幼狼会进行下颚摔跤（jaw wrestling）和相互追逐的混合活动，并与跨坐在一起的伙伴翻滚和蹬踏。偶尔，年长的狼也会与幼狼玩耍（Essler 等人，2016 年）。只要伙伴在玩耍过程中互换角色（switch roles），玩耍过程中就很少发生冲突。然而，在社会冲突（social conflict）的背景下，游戏会减少（Cordoni 和 Palagi，2016 年）。游戏过程中不明确的互动（ambiguous interactions）可能是两个个体之间关系紧张的最初迹象。多变量定量研究（Multivariate quantitative studies）确定，在完整的家庭群体中，亲和行为（affiliative）和游戏行为比对抗性行为（agonistic）更能解释狼行为特征的变化（Packard，2003）。

幼狼使用的第一个对抗性信号发生在食物方面（Packard，2012 年）。当争夺大块食物（如兔子尸体）的冲突升级时，幼狼会从兄弟姐妹那里了解到无节制撕咬的后果。在持续的互动中，幼崽会学习到预示冲突升级的微妙迹象（如狠狠地盯着、咆哮、竖起耳朵、部分猛扑；hard stare, snarl, ear posture, partial-lunge）（如猛扑、站立在上方、啃咬、用力咬；lunge, stand-over, nip, hard-bite）。冲突降级的微妙迹象包括：看向一边、卧倒、耳朵向后、舔嘴唇、蹲下、翻滚、搭爪、收尾和摇尾巴（look-away, lie-down, ears-back, lip-lick, crouch, roll-over, paw, tuck-tail, and tail- wag）。如图 2 所示，这些迹象会持续到成年期，有时会以非常夸张或仪式化（ritualized）的形式出现（Mech 和 Cluff，2010 年）。在成年期，可能导致对抗性行为升级的资源包括配偶和食物。一些研究人员假设，这种识别微妙迹象和抑制冲动的能力（认识到的负面后果）是促进狗从狼驯化而来的前期适应能力（Range 和 Virányi, 2014）。

狼对另一只熟悉的狼舔嘴（muzzle licking）做出反刍反应，这是一种多模态信号（multimodal signal），随着年龄、社会环境和有无食物而改变意义。如上文所述，成年狼坚持舔嘴，有时会垂下肩膀伸头去舔，就好像做出舔嘴动作的个体还只有幼狼那么大。无论这被解释为寻求关爱（care-soliciting，Packard, 2003）还是顺从（submission，Cafazzo 等人, 2016），它都是一个交流符号的例子，其功能会随着年龄的变化而变化。在幼犬时期，舔嘴会得到反刍的回报。而在成年狼中，舔嘴则是通过缓和与熟悉家庭成员的冲突来获得回报。坚持这种幼年行为的辅助者似乎更有可能在繁殖对的成员进食时接触到兽尸。事实上，对获取食物的坚持是区分狼与狗的一个显著特征（Dale等人，2017年）。

生殖激素和行为

狼的季节性生殖周期在哺乳动物中是不寻常的，因为：（1）无论雌性是否怀孕，都只有一次发情期（如二月中旬）；（2）怀孕和未怀孕的雌性在自发排卵后都会出现孕酮升高的现象，因此很难检测出哪只雌性怀孕了（通常为 60 天）；（3）在春季育幼期（四月至六月），雄狼和雌狼的催乳素都会升高。性二型（Sexual dimorphism）现象较少，雄性平均比雌性重 20%；但没有视觉信号来区分雌雄。

在光周期（photoperiod）的控制下，成年狼在秋季昼长下降时开始出现与繁殖相关的荷尔蒙变化（Packard，2003 年）。雄性睾丸激素的初冬高峰与冲突、气味标记和嚎叫率的增加有关。此时，雌性动物的卵巢开始对黄体生成素（LH）等下丘脑分泌物做出反应，雌性动物的雌激素开始出现次排卵期脉冲（sub-ovulatory pulses）。雄性可能会从雌性尿液中的荷尔蒙代谢物检测到雌性的排卵状态。这些机制具有双重功能，既能加强已有领地的繁殖者之间的配对联系，又能让领地外的游荡者与新配偶结合，同时避免与现有的繁殖者发生冲突。

大约在发情前 1-8 周，繁殖雌性动物的外阴会渗出血性分泌物，这一阶段被称为 "发情前期（pro-estrus）"。这种分泌物是由于卵巢中发育中的卵泡释放出的雌激素增加，刺激了子宫内膜细胞的生长。相关的信息素会增强雌性进入繁殖准备期的信号，以防附近的雄性错过信息。雌激素的升高还能使卵巢中正在发育的卵泡中的多个卵子同步成熟。繁殖对开始表现出更多的求偶行为，如嗅闻、连续排尿、舔舐、搭爪、甩头、放下和并拢耳朵等（sniffing, sequential-urination, chinning, pawing, head-flicks, darting and ears-pulled-together.）。同性冲突可能会在发情前期升级。

发情时，雌性会站立并将尾巴转向一侧，这是一个固定动作（也称为旗状尾，flagging），表示准备交配。雄性会跟随发情的雌性，与她躺在一起，并赶走任何潜在的竞争对手，以此表达对她的兴趣（图 4）。在内部，荷尔蒙变化控制着雌性交配准备状态的表达，使之与排卵相吻合。当雌激素最高时，LH会出现一个短暂的峰值，导致成熟的卵子从卵泡中释放出来。空卵泡从分泌雌激素转为分泌孕酮。雌激素和孕酮比例的变化控制着交配准备的开始和结束，从而使精子在最适合受精的时间到达卵子。

图 4 雄狼站在休息的配偶附近，保护处于发情期的配偶免受对手的接触

虽然雄性的骑乘（mounting）是一个固定的动作（通常是不适当的引导），但有经验的个体很快就能学会在外阴信息素的引导下将骑乘的方向定在后方。在插入和阴茎插入之后会出现射精反射。随后，阴茎球的组织会膨胀，这种反射使这对雌雄交配后锁紧在一起，通常持续 20 分钟；持续时间的范围（3-30 分钟）因被熟悉的对手打断而异。有关交配后锁配功能的假设包括：（1）释放催产素，刺激平滑肌收缩，提高体内受精率；（2）在雄性射精后锁配期，降低配对外交配的概率。

排卵后一连串的激素变化可能会刺激乳头生长、腹部脱毛、腹部肿胀、穴居行为和乳汁分泌。怀孕和未怀孕的雌性都会出现这些特征，但个体差异很大，而且会随着年龄的变化而变化。催乳素的季节性峰值与雌雄（繁殖雌性和非繁殖雌性）掘穴和提供食物有关。

晚春出生的时机是：(1) 天气足够温暖，新生儿可以和母亲一起在洞穴中生存；(2) 易受攻击的猎物后代数量充足；(3) 幼狼在第一个冬天几乎长到成年体型。与纬度较高的狼群相比，纬度较低的狼群的出生日期平均要早几周，尽管人们对其中的机理还不完全清楚。家犬是全年繁殖，其季节性繁殖的遗传基础已被改变。

行为上抑制繁殖

大多数狼在第一个冬季生理上尚未成熟，不像郊狼或狗成熟得更早。在野生犬科动物中，这种延迟成熟与其庞大的体型有关。有一种假设认为，在进化过程中，大体型可能是相对于其他大体型竞争者（如鬣狗）的一种优势（Packard，2012）。

延迟成熟对我们理解狼的合作繁殖具有重要意义。一般来说，狼符合单一合作繁殖者（singular cooperative breeders）的定义，在一个核心家庭群体中只有一只雌性狼进行繁殖。在这一类型中，狼符合延迟从出生地群体扩散和抑制繁殖行为的模式，主要是自愿对与性竞争相关的社会线索做出反应。到目前为止，我们还没有证据表明成年狼的生理抑制与下丘脑/垂体/性腺轴的功能障碍有关（Packard，2003 年）。不过，有一些证据表明，成熟可能会因社会和营养因素的相互作用而加速（或延迟）。

推迟繁殖最能解释狼在家庭群体中繁殖策略的差异。在明尼苏达州的一个受保护的狼种群中，只有 19% 的两岁多的狼是繁殖者，而 80% 的五岁狼是繁殖者（Mech 等人，2016 年）。在任何一年中，该种群中只有 33%-36% 的雌狼是繁殖者。其中一些非繁殖者在其出生地群体中等待时机，等待因繁殖对被破坏而出现的机会（Packard，2003）。另一些则从家族中扩散出来，在已有繁殖者的领地间游荡，伺机寻找配偶并建立新领地。平均而言，在德纳利，当年只有一半的幼崽能与家族一起度过第一个冬天。在这些留下来的幼狼中，只有一半的幼狼在第二个冬天仍然和家族在一起。只有少数狼在第三个冬天后仍与出生的狼群在一起。在爱达荷州，大多数狼群都有两窝的后代（Stenglein 等人，2011 年）。

对于留在原生群中的狼来说，同性竞争和配偶选择的复杂组合抑制了它们的繁殖（图 5）。在一个核心家庭中，只要最初繁殖的一对狼表现出互惠的性关系，它们即使对于异性后代也是首选的配偶（Packard, 2003）。尽管有些成对的兄弟姐妹可能会相互求偶，但这些较弱的关系可能不会得到回应，或者求偶互动可能会中断。虽然父母也可能打断与自己性别相同的后代求爱，但最有可能发生的是同性兄弟姐妹之间的求爱中断（Jenks，2011；Packard，2003）。在几个圈养狼群中，雌性的冲突强度要大于雄性（Cafazzo 等人，2016 年；Jenks，2011 年；Packard，2003 年）。冲突可能与和解（reconciliation）和安慰（consolation）有关（Cordoni 和 Palagi，2015 年；Baan 等人，2014 年；Palagi 和 Cordoni，2009 年）。

图 5 在圈养的狼群中，繁殖季节亲狼与后代之间的关系

在核心家庭群体中，繁殖机会因社会环境和个体的性情而异（Jenks，2011）。青春期过后，如果社会环境发生变化，后代仍会保持繁殖的生理准备，这说明了自愿行为抑制（voluntary behavioral inhibition）的机制（Packard, 2003）。尽管尚未得到验证，但有一种假设认为，某种程度的非自愿行为抑制也参与其中。例如，与母亲相比，一个圈养狼群中的非繁殖姐妹表现出更高的雄激素（androgens，可能来自肾上腺）和更短的雌激素分泌（Packard，2003）。虽然母亲没有中断女儿们的求爱，但兄弟姐妹之间的竞争和缺乏雄性的刺激可能是使非繁殖者即使排卵也缺乏吸引力的机制。

随着年龄的增长，繁殖者的身体状况会下降，后代会变得更加自信，或者繁殖对的死亡中断，年轻核心家庭的表面稳定性可能会被破坏（Jenks, 2011; Packard, 2003）。在繁殖中断的家庭中，可能会出现亲代/后代交配和兄弟姐妹交配（Stenglein 等人，2011 年；Jenks，2011 年）。然而，近亲繁殖不太可能持续到一个繁殖季节之后，因为同性冲突的加剧会导致狼群组成发生变化。在斯堪的纳维亚和皇家岛等与世隔绝的种群中，近亲繁殖更为普遍（Kardos 等人，2018 年）。

虽然社会一夫一妻制是较小的狼核心家庭的典型特征，但扩展和中断的家庭可能包括一夫多妻和一妻多夫关系（Packard，2003）。例如，在黄石公园的两个狼群中，在父亲死亡后，一只无血缘关系的雄狼迁入会繁殖多窝幼崽。在一些野外研究中，多重繁殖（plural breeding）的频率很低（Stenglein 等人，2011 年）。多只繁殖雌狼之间的配偶关系通常不稳定，持续时间不超过几年。

虽然社会一夫一妻制是较小的狼核心家庭的典型特征，但扩展和中断的家庭可能包括一夫多妻和一妻多夫关系（Packard，2003）。例如，在黄石公园的两个狼群中，在父亲死亡后，一只无血缘关系的雄狼迁入会繁殖多窝幼崽。在一些野外研究中，多重繁殖（plural breeding）的频率很低（Stenglein 等人，2011 年）。多只繁殖雌狼之间的友好关系（congenial relations）通常不稳定，持续时间不超过几年。

总之，家庭群体中其他狼的行为会影响个体繁殖的机会。繁殖抑制是成熟延迟和对与性竞争（择偶和同性竞争）相关的社会征兆的习得反应的复杂互动。非繁殖者并不一定是交配游戏中的失败者，因为当条件发生变化时，它们仍能保持繁殖的准备状态。下一节将更深入地讨论繁殖者高死亡率的影响，因为它与家庭群体之外的因素（即狼群之间的冲突和人类的迫害）有关。

破碎的亚种群中的家庭群体

个体一生的繁殖成功不仅取决于家庭群体的社会环境，还取决于出生家庭以外邻近地区的其他狼群（Leonard，2014 年）。狼种群的社会结构包括领地繁殖群体和从家庭群体中扩散出来的游荡者。虽然繁殖对通常会排斥外部对手的进入，但一些破碎家庭（disrupted families）中也有外来者（Stenglein 等，2011 年）。群体和游荡者都受到种群密度的影响。与出生在高密度饱和亚种群的狼相比，出生在低密度亚种群的狼会受到不同选择性因素的影响。本节的主题包括 (1) 亚种群的遗传结构；(2) 扩散；(3) 群体间的冲突。

亚种群的遗传结构

基因组研究揭示了狼的种群结构，验证了前几十年未经验证的假设（Vonholdt 等人，2008 年）。与相邻狼群相比，狼群（家族群体）内的狼之间的亲缘关系更为密切（Stenglein 等人，2011 年；Cullingham 等人，2016 年）。除了少数例外，繁殖者都没有血缘关系，这也是意料之中的，因为没有血缘关系的游荡者会在不断扩大的种群中相遇并建立新的狼群（Caniglia 等人，2014 年；Vonholdt 等人，2008 年）。狼倾向于选择增加遗传杂合度（heterozygosity）和具有相似 MHC 的配偶（Galaverni 等，2016 年）。总体而言，尽管偶尔会发生乱伦事件，但近亲繁殖的程度相对较低（Caniglia 等人，2014 年；Stansbury 等人，2016 年；Vonholdt 等人，2008 年）。在一个家庭群体中，雌性往往更有可能填补一个繁殖者的空缺，而雄性则倾向于进入其他失去繁殖者的家庭（Vonholdt等人，2008年；Cullingham等人，2016年）。

在南欧（Montana等人，2017年；Hindrikson等人，2017年）、加拿大落基山脉（Cullingham等人，2016年）和马尼托巴（Stronen等人，2012年）的狼亚种群所占据的地理区域内，基因流并不是随机的。据推测，种群结构的这一方面与可能成为扩散障碍的地貌特征的渗透性（permeability）有关。例如，意大利南部一个独特的单倍型可能表明，在上一个冰川极盛时期，该亚群被隔离在多山的阿尔卑斯山脉以南（Montana 等人，2017 年）。随着狼群在南欧殖民，它们向东北方向扩散。欧洲西南部的遗传标记出现频率与亚种群东北部地区不同（Hindrikson 等人，2017 年）。然而，马尼托巴省的扩散障碍可能更多地与人类足迹导致的栖息地破碎化有关，而非地理特征（Stronen等人，2012）。沿着落基山脉的主干，南部针叶林中的狼的基因簇（genetic cluster）与北部针叶密林中的狼的基因簇有很大不同（Cullingham等人，2016）。

遗传研究也证实，自由活动的狼与狗（Pacheco 等人，2017 年；Hedrick 等人，2014 年）、郊狼（Mech 等人，2014 年）和美东狼（Canis lycaon）杂交（Benson 和 Patterson，2013 年）。狼的黑色毛发与狗的基因型有关，在黄石种群中，这种基因型似乎赋予了狼杂合子优势（heteroygotic advantage），在黄石种群中，狼倾向于选择毛色不同的配偶（Hedrick 等，2016 年；Hedrick等，2014 年）。在意大利，由于狗和狼的回交，狗的基因以 5.6% 的速度渐渗（introgression）到狼的种群中（Pacheco 等人，2017 年）。尽管灰狼种群仍保留着独特的遗传特征，但其他基因型的渐渗为物种间边界的界定带来了有趣的问题（Mech等人，2014年）。

扩散

狼从家庭群体中扩散出去会影响亚种群内的基因流。一些狼的扩散距离可能长达 800 公里（500 英里），有一只从德国到丹麦的狼就记录在案（Andersen 等人，2015 年）。根据空间自相关性，欧洲亚种群的扩散范围为 650 至 850千米（Hindrikson等人，2017 年）。然而，每个地区的扩散距离各不相同，意大利北部平均为53 千米（Caniglia 等人，2014 年），落基山脉平均为88-98 千米（Jimenez 等人，2017 年），爱达荷州平均为 194 千米（Stansbury 等人，2016 年）。

在不断扩大的狼种群重新定居新地区的过程中，扩散者有更大的几率存活下来，并与无血缘关系的配偶配对，保卫领地，建立新的繁殖单位。在意大利北部，10% 的已确认狼是扩散者（Caniglia 等人，2014 年）。其中，约 60% 在新的狼群中定居，40% 保持游荡状态。在爱达荷州，根据狼的粪便确定的狼中，扩散者占 6%，游荡者占 12%（Stansbury 等人，2016 年）。根据对加拿大边境以南落基山脉狼重新定居的无线电遥测研究，每年有 10% 的狼扩散（Jimenez 等人，2017 年）。扩散的狼如果形成新的狼群，则比进入已形成的狼群更有可能成功繁殖后代。虽然雄狼更有可能扩散，但雌性扩散者更有可能成功繁殖后代。在第三个繁殖季节（32 个月大）之前，狼扩散的可能性更大，不过也有 37% 的一岁狼和 4% 的幼崽扩散。

在领地之间没有空闲区域（open space ，也称为饱和）的成熟种群中，影响扩散者决定的因素更为复杂。建立新的狼配对可能会受到以下因素的阻碍：狼群规模过大、无法找到配偶、与领地狼群相遇导致死亡率升高、在与较大狼群相遇时无法守住领地，或者现有狼群中的繁殖者死亡导致繁殖空位（Marucco 和 McIntire，2010 年）。对黄石公园狼来说，空间而非食物似乎是限制因素，尽管高密度下较低的存活率也受到景观（landscape）上猎物分布的影响（Cubaynes 等，2014 年）。在落基山脉，随着领地密度的增加，狼的扩散率和成功率也在下降（Jimenez 等人，2017 年）。在饱和种群中，扩散者的命运似乎受到领地繁殖群体之间冲突的影响。

群体间的冲突

黄石公园狼群之间的冲突在 10 月至 12 月间达到高峰，在 4 月新生幼狼易受伤害时，冲突更加致命（Smith 等人，2015 年）。邻近的狼群会杀死受害者巢穴附近的幼狼和繁殖狼，有时会导致受害者丧失领地甚至狼群解散。狼也会在秋季与邻居发生冲突时死亡，此时幼狼会与家庭中的成年狼一起漫步（roamed）。老年灰狼最有可能追逐对手狼群，主要是针对雄性对手（Cassidy 等，2017 年）。如果攻击者在数量上占优势，对手就更有可能被追逐，尽管狼的年龄也很重要（Cassidy 等，2015）。偶尔，关系密切的个体会在攻击过程中保护家庭成员（Cassidy 和 McIntyre，2016 年）。群体间冲突的结果不受遭遇地点靠近领地中心或边缘的影响（Cassidy 等，2015 年）。随着黄石公园北部地区（northern range）狼领地的饱和，成年狼的存活率也在下降（Cubaynes 等人，2014 年）。当狼首次被引入黄石公园时，很少有狼群共享边界，但随着狼群的扩散者与配偶联合并在未被开垦的空间建立新的领地，情况发生了变化。

繁殖机会的空缺是由于狼群之间的致命冲突造成的。在意大利，19%的狼群有繁殖对的更替（Caniglia 等人，2014 年）。一般来说，配偶的更替期为 1～7 年，不同亚种群之间存在差异。在已建立的种群中，尽管占据这些领地的狼群会发生更替，但领地的数量仍保持相对稳定。在出生地群体中推迟繁殖的个体会遇到繁殖的机会，而扩散组建新家庭或加入被破坏的家庭的个体也会遇到繁殖的机会。较晚繁殖的个体繁殖能力更强。

狼通过即时的长距离信号（嚎叫）和持久的短距离信号（气味标记）来传达它们在领地上的存在（Harrington 和 Asa，2003 年）。在冬季繁殖季节之前的秋季，嚎叫率会增加，竞争对手的回应也会增加（McIntyre 等人，2017 年）。此时，单次嚎叫也会增加，这可能传达了有关游荡个体或与家庭分离的个体存在的信息。如果受访者有需要保护的资源（如配偶、幼崽、兽尸），它们就更有可能靠近，而游荡个体则更有可能悄无声息地靠近。

繁殖者比非繁殖者更频繁地将尿液撒在显眼的物体上（Harrington 和 Asa，2003 年）。雄性和雌性在同一地点的双重标记（double marks）向对手传达了类似于“结婚戒指（wedding ring）”的信息。新组成的配对比已建立的配对更频繁地排尿。游荡者更有可能在领地未饱和的区域留下气味标记。尿液标记似乎能持续一周左右，这是因为气味衰减后，一个狼群倾向于回到标记的领地边缘（Schlä- gel 等人，2017 年）。尿液中的激素代谢物可提供有关性别、年龄和繁殖状况的信息。粪便也能传递新陈代谢信息，如压力激素水平（Escobar-Ibarra 等人，2017 年；Pifarré 等人，2012 年），肛囊中的额外气味能区分成体和幼体（Martín 等人，2010 年）。这就形成了一个气味景观，为在家庭群体之外复杂的社会环境中穿梭的个体提供信息。

图 6 出生在狼群中的个体一生轨迹中的决策点

简单地说，狼在一生中会经历一系列决策点（图 6）。我们可以将其视为行为策略（等待时机、游荡和繁殖，biding, floating, and breeding），这些策略部分受遗传倾向的影响，部分受社会环境中学习的影响（帕卡德，2003 年）。等待时机的辅助者是领地群体中的非繁殖成员，他们会做出异亲照顾、扩散或过渡到繁殖行为的决定。扩散游荡者离开其出生的群体，独自或组成短暂的群体游荡，穿过群体领地或在群体领地之间游荡，直到找到配偶或发现现有群体出现空缺。繁殖的亲狼会保卫它们觅食和繁殖的领地，与同性对手的冲突会升级。尽管性别、领地饱和度和食物供应的交互作用可能会影响过渡率，但雌雄都会在这些策略之间切换。

波动生态系统中的种群

社会生物学理论预测，适应社会和生态环境波动的物种将进化出具有高度可塑性的行为特征，并保留影响行为的基因型的多态性。资源分配的变化最有可能影响繁殖雌性的分布，包括群体大小。反过来，雌性的分布也可能影响雄性保护雌性和后代免受与竞争雄性相遇风险的策略。其次，捕食分别影响雄性和雌性行为特征的进化。

除了社会环境外，自然环境也在整个进化史中塑造了狼的基因组，并在当前影响着狼的个体决策。尽管狼可能是合作繁殖者，但它们并没有义务捕猎大型猎物。本节介绍了捕猎行为在不同生物群落、猎物可用性生态周期和人类活动影响下的变化。显然，在所有这些环境变化中，学习能力是最具适应性的策略。

不同生物群落的觅食行为各不相同

狼灵活的社交和捕食策略使它们能够辐射到沙漠、平原、森林、山脉和苔原等生物群落，并在这些生物群落中遇到截然不同的选择压力（selective pressures，Leonard，2014 年）。在这些不同的生物群落中，种群被隔离，基因库也随之分化（Skoglund 等人，2011 年），从而产生了亚种甚至近缘物种，如美东狼（Benson 等人，2015 年）、红狼（Canis rufus）（Sparkman 等人，2012 年）和埃塞俄比亚狼（Canis simensis）（Van Kesteren 等人，2013 年）。对亚种的行为研究包括东北非狼/非洲狼（Canis l. lupaster）（Gaubert 等人，2012 年）、墨西哥狼（Canis l. baileyi）（Sanchez-Ferrer 等人，2016 年）和北极狼（Canis l. arctos）（Lazzaroni 等人，2017 年）。

狼是在食物链从简单到复杂的多样化生态系统中的机会主义猎手（Peterson 和 Ciucci，2003 年；Newsome 等人，2016 年）。在简单的食物网中，狼对猎物的选择很少，例如：（1）印度黑羚（印度）；（2）北极兔和麝牛（埃尔斯米尔岛）；（3）迁徙的驯鹿，在筑巢期间辅以小型哺乳动物（阿拉斯加布鲁克山脉）、 (4) 白尾鹿和雪鞋兔（明尼苏达州），(5) 驼鹿和白尾鹿（加拿大东部），以及 (6) 赤鹿和野猪（西班牙和波兰）。在有多种猎物的生态系统中，猎物的选择更为复杂：(1) 驼鹿、驯鹿和白大角羊（德纳利国家公园）；(2) 驼鹿、雪兔和河狸（皇家岛）；(3) 马鹿、骡鹿、野牛、山羊、驯鹿、山羊和小型哺乳动物（加拿大西部）；(4) 红鹿、野猪、狍、黇鹿和欧洲盘羊（意大利阿彭宁山脉）。

狼捕猎行为的季节性变化受到巢穴行为以及猎物脆弱性变化的影响（Torretta 等人，2017 年）。在艾伯塔省，狼会在冬季的鹿和夏季的河狸之间切换（Latham 等人，2013 年）。然而，与托斯卡纳（Tuscany）相比，斯堪的纳维亚的猎物选择季节性较弱，选择较少（Ståhlberg 等人，2017 年）。黄石公园的狼群在冬季比夏季更有凝聚力，在5月至7月期间，每日食物获取量减少了一半（Metz等人，2011年）。在季节性环境中，当水果在夏季可利用时，狼可能会伺机捕食食物链上较低的食物（Peterson 和Ciucci，2003 年）。

领地大小随不同纬度地区可获得的猎物的生物量和大小而变化（Johnson 等人，2017 年；Mech 和 Boitani，2003 年）。估计的平均领地面积从威斯康星州的 137 平方公里到埃尔斯米尔岛的 2600 多平方公里不等。这种差异还与（1）高纬度地区猎物生物量较低；（2）高纬度地区有蹄类体型较小；（3）高纬度地区食草动物取食的植物生产力较低有关。在对 38 项研究进行的荟萃分析（meta-analysis）中，狼领地面积变化的大约三分之一与猎物生物量呈正相关。造成这种变化的其他因素包括：（1）狼的密度；（2）狼的密度与狼的种群增长速度之间的相互作用；（3）平均领地面积与狼的种群增长速度之间的相互作用。例如，狼猎鹿地区的平均领地面积（199 平方公里）是猎驼鹿地区（817 平方公里）的四分之一。在驼鹿密度较低的地区，狼在猎杀驼鹿之间的行进距离更远（Johnson 等人，2017 年）。

捕猎战术

虽然狼会选择追逐战术在开阔地捕猎大型有蹄类动物，但它们也会使用伏击战术捕猎小型猎物，如河狸（Gable 等人，2016 年）。单只成年狼可以捕杀驼鹿、野牛或麝牛；然而，小牛（calves）和生病的成年个体更容易受到单只狼的攻击（Mech 和 Peterson，2003年）。狼的捕猎顺序大多简单明了：搜索、侦查、追逐、牵制、捕杀（Search, detect, chase, hold, kill）。野外生物学家对狼的捕猎战术是否显示出合作的迹象有不同的看法，合作的定义是伏击猎物（ambushing prey）和接力跑（relay running）。年轻狼可能通过学习自己行动的后果和观察更有经验的狼群成员，从集体捕猎中获益。然而，在墨西哥狼的放归中，即使是没有经验的圈养狼也在放归后 3 周内学会了捕杀马鹿。

尽管在明尼苏达州有驼鹿出没的地区仍存在大型狼群，但在北方森林和苔原等不同地区进行比较时，狼群规模因年份而异，而不是因地点而异（Barber-Meyer 等人，2016 年）。在黄石公园，捕食马鹿的狼群的捕猎成功率在 4只狼时趋于平稳，这表明额外的辅助动物有可能会搭便车（ free-riding）（MacNulty 等人，2012 年）。当猎杀更强大的野牛时，猎物捕获成功率在 9-13 只狼时趋于平稳（MacNulty 等人，2014 年）。即使野牛的数量更多，狼也会猎杀马鹿（Tallian 等人，2017 年）。个体的扩散决定可能会受到在遭遇强大猎物时受伤时寻求照顾的能力以及分享较大兽尸的能力的影响（Barber-Meyer 等人，2016 年）。当无法获得大型猎物时，小型猎物兽尸的出现率就会下降（Metz 等人，2011 年）。小型猎物的可获得性也可能影响扩散决定，因为与家庭群体内部相比，在家庭群体外部的游荡狼捕猎成功率更高。

尽管很容易将狼的合作繁殖与合作捕猎联系起来，但由于生态周期和随机因素的影响，实际情况更为复杂（Mech 和Peterson，2003 年）。狼的亚种群不仅在任何一个时间点上可获得的猎物种类不同，猎物的相对可获得性在个体的一生中也会发生变化。例如，当巴瑟斯特驯鹿群（Bathurst caribou herd）在 16 年内减少了 90% 时，狼并没有将它们的巢穴地点转移到驯鹿群缩小的范围附近，这意味着它们的幼崽很容易被饿死（Klaczek 等人，2015 年）。猎物的脆弱性（vulnerability）受到极端天气和植被的影响，即使是在皇家岛这样简单的生态系统中也无法预测（Vucetich 和 Peterson，2009 年）。当驼鹿不健康时，它们更容易受到狼的攻击，狼的捕食比健康的驼鹿相对不受伤害时的影响更大。在白俄罗斯，当中等大小的猎物因几个严冬而减少时，狼群会转向捕食大型和小型猎物（Sidorovich 等人，2017 年）。极端天气也会影响狼群的能量消耗；在松散积雪较厚的地方，狼群会在冰冻的水道或拥挤的道路上行进（Droghini 和 Boutin，2017 年）。

另外，大群狼可能在与其他捕食者（如黑熊）和兽尸食腐动物（如渡鸦、鹰、狐狸、郊狼、狼獾和短尾猫）的互动中具有竞争优势。在一项研究中，被其他食腐动物吃掉的兽尸比例与狼群大小成反比。狼群比单个狼更有可能攻击穴居的黑熊或把它们赶离兽尸。然而，灰熊通常会将狼赶离兽尸，这与狼的数量无关。单只郊狼和狐狸很容易被狼杀死。狼很少吃竞争对手的尸体。狼与猫科动物（如短尾猫、猞猁、美洲狮和东北虎）之间的互动记录很少。

人类活动的影响

在 "人类世（Anthropocene）"，狼的基因组和行为正受到人类足迹的影响，而这在它们过去的进化过程中是没有的。狼与其他竞争者之间的相互作用可能塑造了它们抵御人类竞争者入侵的能力。研究人员既研究了狼控制（wolf control）的直接影响，也研究了城市、农业、工业和交通发展的间接影响，这些发展正在向狼的栖息地扩张。

猎物选择的变化说明了狼的机会主义捕猎策略的适应性（Newsome 等人，2016 年；Newsome 和 van Eeden，2017 年）。当以色列和意大利的野生有蹄类种群灭绝时，狼在垃圾场捡拾垃圾并猎杀易受伤害的家畜。在西班牙西北部和俄罗斯高加索东部，家畜（如山羊、绵羊、猪、牛和狗）是狼的主要猎物，那里野生有蹄类动物稀少，家畜在森林中或森林附近吃草。在芬兰北部，狼捕食半家养的驯鹿。在有狼出没的养牛场，小牛的觅食行为和增重都发生了变化（Ramler 等人，2014 年；Laporte 等人，2010 年）。然而，在南欧恢复野生有蹄类动物后，狼就远离了家养动物。

狼管理（wolf management）的工具箱（toolbox）包括致死选择，以减少恢复中的狼种群扩散到保护区外产生的人狼冲突。在明尼苏达州，为期两年的致命性控制导致狼种群迁出减少，杂合度没有变化（Rick 等人，2017 年）。落基山脉北部 24% 的狼捕杀率导致幼狼和一岁幼狼的存活率下降，这可能是由于繁殖者死亡所致（Ausband 等人，2015 年）。在斯堪的纳维亚半岛的驯鹿区附近，合法和非法捕杀狼都会导致繁殖对的破坏（Milleret等人，2017年）。平均而言，斯堪的纳维亚半岛的狼对只在一起生活了两年，但95%的狼进行了繁殖。德纳利附近的致命性控制主要发生在繁殖季节，当至少有一只繁殖者被杀时，小狼群的解体也会增加（Borg 等，2015 年）。在明尼苏达州狼群被杀死的区域，繁殖雌狼的比例较高，但其世代时间（4.7 年对 4.3 年）的增加却微乎其微（Mech 等人，2016 年）。

人们研究了公路建设前后对狼群活动的影响，为了解狼群如何决定旅行和在不同活动状态之间转换提供了线索。虽然筑巢的狼会避开正在进行公路建设的区域，但随着幼狼的成熟，这种影响逐渐减弱（Lesmerises 等人，2013 年）。狼在冬季利用线性特征（如管道、地震线、道路）迅速前往猎物密度高的地区，尽管它们会避开道路密度高的地区（Ehlers 等人，2014 年）。在斯堪的纳维亚半岛，繁殖狼更倾向于使用砾石路，它们在砾石路的行进速度有两倍快，可能是在喂养幼狼时（Zimmermann 等人，2014 年）。虽然繁殖狼在距离道路中等距离的地方休息，但非繁殖狼却在道路密度较低的地区休息。繁殖狼和非繁殖狼都主要在夜间活动，并避开房屋密度高的地区。在伊比利亚，狼在人类居住区附近休息时会选择茂密的植被（Llaneza 等人，2016 年）。挪威狼在被人类接近后会将休息地点从俯瞰点转移到隐蔽处（Wam 等人，2012 年）。虽然隐蔽意味着狼可以在人类居住区附近筑巢，但狼袭击人类的风险却令人担忧（Behdarvand 和 Kaboli，2015 年）。

在对生态系统波动的研究中，出现了这种狼群觅食战术转换和回报可变的条件模型。在皇家岛上，驼鹿的身体状况与草食质量相关。几十年来，驼鹿的饲料发生了变化，这是因为森林火灾造成的斑块植物演替，以及驼鹿和其他食草动物对植物的直接影响。雪地条件和严冬也增加了猎物面对狼群的脆弱性。由于皇家岛是一个岛屿上的封闭系统，植物、食草动物和食肉动物的波动更加明显。然而，在其他更为开放的森林栖息地片段中，也存在类似的动态变化。在狼及其猎物扩散距离更远的地区，每个系统各组成部分之间的联系更难测量。大片森林并不均匀；在更广泛的分析范围内，当地条件对狼群的动态起着源和汇（sources and sinks）的作用。

关于狼的觅食生态导致捕食者和猎物数量稳定的理论问题，目前仍存在激烈的争论。不过，研究人员对以下三点达成了共识：（1）狼对幼年猎物的影响最大；（2）在狼数量增加的地方，捕食的影响更大；（3）狼和熊的联合捕食更有可能使猎物数量呈下降趋势。

疾病爆发也是造成狼种群数量不稳定的原因之一。在明尼苏达州东北部进行的为期 30 年的犬细小病毒研究中，一个地区的幼狼死亡率增加了 70%，在更大的范围内，幼狼死亡率从 40% 到 60% 不等。受感染狼群的增长率为 4%，而其他狼种群的增长率为16%-58%。可能与疾病传播有关的扩散变化包括：（1）扩散的年轻狼数量减少；（2）整个狼群死亡；（3）成年狼在繁殖者死亡后扩散的可能性增加。

总之，犬科动物基因组的变异是由冰川周期在地质时间尺度上形成的，冰川周期一再使北方种群迁移，并阻断或开辟了大陆之间的扩散路线。狼的行为可塑性使其能够进入沙漠、森林、高山和苔原等多种生态系统，也使其个体能够在一生中适应较短周期（如火灾、降水、植物演替）导致的猎物可用性的生态变化。在动态生态系统中，各种因素之间的相互作用使得根据最终适应性的成本和收益来检验行为模型变得非常困难。鉴于社会食肉动物的行为可塑性，尽管缺乏确切的证据，我们还是很容易推断出合作觅食的适应意义。

当前的一些问题

最近，社会认知和犬科动物基因组研究的扩展为重新审视狼的行为机制问题开辟了广阔的前景。例如，目前被解释为合作性的行为特征也可以被看作是定向选择（directional selection）的副产品，定向选择有利于狼的大体型和延迟成熟。本节概述了我们对与狗--入侵人类环境的狼亚种--的人工选择相关的微进化的不断扩展的理解所产生的当前问题。比较认知学、神经内分泌学和表观遗传学的交叉研究为我们提供了一个无与伦比的机会，让我们能够加深对个体生命周期中基因表达方式的基本认识。

比较认知研究（Miklósi 和 Kubinyi，2016 年）和比较解剖学研究（Ostrander 等人，2017 年）提出了犬科动物基因与行为交叉的见解。狗不仅仅是幼态持续（neotenous）的狼。犬种差异本质上是人工选择突变的实验，这些突变改变了行为和生理系统的发育时间。

目前有关犬科动物行为遗传基础的问题是以社会能力的发展为框架的（Miklósi 和 Kubinyi, 2016; Miklósi 和 Topál, 2013），探讨了进化时间框架（基因组变异）和以个体差异为重点的发展时间框架（社会和物理环境的影响）。社会能力（Social competence）指的是每个个体根据对他人行为的预期适当改变行为的能力。例如，狼在获得共享食物方面会更加坚持不懈，尽管在雌狼发情时这种情况会发生变化（Range 等人，2015 年；Dale 等人，2017 年；Dale 等人，2017 年）。正在研究的神经内分泌系统包括：多巴胺、肾上腺素、催产素和血清素（Miklósi 和 Kubinyi，2016 年；Bence 等人，2017 年；Nagasawa 等人，2015 年）。狼和狗的 DNA 甲基化模式不同，这表明表观遗传学的变化与驯化过程中的选择有关（Janowitz Koch 等人，2016 年；Ban- laki 等人，2017 年）。大脑特定区域的基因表达，如额叶（Li 等人，2013 年），有一天可能与抑制控制（inhibitory control）有关，尽管适当的行为测试仍然难以捉摸（Marshall-Pescini 等人，2015 年）。基因表达随狼的年龄而变化，这与衰老期体重增加和繁殖之间的权衡有关（Charruau 等人，2016 年）。

目前正在积极研究与犬科动物在物理环境中解决问题相关的认知技能（Brubaker 等人，2017 年）。狼和嗅觉型犬种比未被选中从事嗅觉工作的犬种能更好地探测气味（Polgár 等人，2016 年）。狼在定量能力方面（quantitative competencies）与狗不同（Range 等人，2014 年；Miletto Petrazzini 和 Wynne，2017 年）。正在研究的其他认知技能包括 (1) 空间学习（Spatial learning，Hiestand，2011年）；(2) 打开谜题盒（opening a puzzle box，Udell，2015年）；(3) 无法解决的任务（unsolvable tasks，Marshall-Pescini等人，2017年）；(4) 物体永存（object permanence，Fiset和Plourde，2013年）。在这些认知技能测试中，有几项还评估了观察学习的要素，包括：(1) 目光追随（Gaze following，Range 和 Virányi，2011 年；Werhahn 等人，2016 年；Ueda 等人，2014 年），(2) 模仿（ imitation，Brubaker 等人，2017 年），(3) 局部增强（local enhancement，Range 和Virányi，2013 年）和 (4) 指向（pointing，Miklósi 和 Kubinyi，2016 年）。

在认知和社会能力之间，需要进行测试认知技能的训练。有几个因素可能会影响人类和他们训练的狼之间的关系，这表明需要更加标准化的程序。在训练过程中，狼和狗的压力测量指标（唾液皮质醇，saliva cortisol）会降低，尽管不同训练者的情况有所不同（Da SilvaVasconcellos 等人，2016 年）。与澳洲野犬和其他狗相比，狼不太可能主动与人类保持目光接触（Johnston 等人，2017 年；Gácsi 等人，2013 年；Bentosela 等人，2016 年）。对于狼和狗来说，与食物相比，与训练者的短暂社交互动是一种相对无效的强化物（Feuerbacher 和 Wynne，2012 年）。与人类的社会联系强度和狼的性别会影响传染性打哈欠（Romero 等人，2014 年），有些人将其解释为在紧张状态下的一种截止姿势（cut-off gesture）。虽然狼与养父母保持着持久的社会关系，但随着年龄的增长，问候（greeting）的动作也会放松（Ujfalussy 等人，2017 年）。

行为变异如何与遗传变异和环境变异相互作用相关的问题仍然没有答案。然而，在过去十年中，人们对犬科动物基因组中某些关联的理解取得了加速进展，并有望在固定行为与行为可塑性之间的连续统一体两端，重新构建有关行为进化的未来问题。