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丰容能改善爬行动物的生活质量吗？豹纹守宫对5种环境丰容有反应！

萌宠菠菠乐园
2024-09-08 21:25

本期主译：瓦泥小守宫

点击名称可进入译者主页，欢迎大家关注！

序言：

在上一篇文章中，我们了解了目前最前沿的有关球蟒行为的实验。其实这项实验并不是唯一的，相关实验其实从很早就开始进行了。在球蟒之前，还有一种大家非常熟悉的物种也进行了类似的实验，那就是每位陆族爱好者都认识的【豹纹守宫】

在过去，因为动物对饲主的恐惧、对环境的不适、观察时间错位等因素，让很多饲主对爬行类的行为需求产生了误解。这些误解持续了相当长的时间。即便在有很多实验佐证的今天，仍有很多人笃信着几十年前的观念——往往“宠物化”越成熟、普及度越高的物种，这个问题就越严重。

但自从可夜视/弱光环境下拍摄的相机广泛应用到动物行为学研究中后，“凭感觉观察”便成了过去时。在这些小相机的严密监视下，很多爬行类行为得以被量化分析。借助这些数据，才让我们真的看清这些沉默的小动物到底想表达什么。因此，这篇发表于2016年的文章非常重要，其实验结果可以直接服务于专业饲养员。但由于其中涉及了大量统计学知识，理解门槛较高，所以这么多年过去了，该文章在国内似乎并未广为流传。如今我们将其发掘出来为你翻译，相信你在读完后不仅会更了解一点豹纹守宫，也会对“丰容、动物福利、爬行类行为需求”等专业词汇有更深的理解。

而本期翻译的重任，则交给了豹纹守宫“椰哩”的监护人瓦泥小守宫。她也是非常靠谱的饲主，点击她的名字，你会发现大量有关豹纹守宫饲养的干货知识，如果你也养豹纹守宫，那么她的主页你一定要去转转！

如果本文对你有所启发，在未来引用时不要忘记鸣谢译者哦！

——冬青

由译者救助的豹纹守宫椰哩图源：瓦泥小守宫

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丰容能改善爬行动物的生活质量吗？

豹纹守宫对五种类型的环境丰容有反应

Meredith J. Bashaw∗, Mallory D. Gibson, Devan M. Schowe, Abigail S. Kucher

摘要

动物福利是宠物饲主和有资质的动物园及水族馆的高度优先事项。目前衡量动物福利的方法侧重于确定积极与消极情绪的行为指标和生理指标之间的一致性。

环境丰容是提高圈养动物福利的常见方法。在丰容实践中，应用动物生态学知识和每只动物的过往经历，改变动物当前的环境和管理方法，以提高环境复杂性，使环境更具功能性或自然性，并增加动物展现多种行为的机会。

虽然针对灵长类动物和大型哺乳动物的丰容方法得到了充分的研究，但针对爬行动物的丰容迄今为止几乎没有受到重视（尽管有一些有前景的研究）。在本研究中，我们使用重复测量设计（具体请参考此专栏https://zhuanlan.zhihu.com/p/142338013 ）监测16只豹纹守宫对五种不同类型丰容（温度、进食、嗅觉、物体和视觉）的反应。

我们测量了可能根据不同丰容类型而改变的具体行为和四种动物福利的指标行为：探索性行为、特定物种的行为（体温温度调节和捕食）、行为多样性和异常重复行为（刻板行为）。我们发现守宫与所有五种类型的丰容互动高于随机水平（chance levels）（即参与时间没有95%的CI与0重叠）。

与其他类型的丰容相比，守宫为了条件体温与为了进食的上的花费的时间更多（F（4,60）=49.84，p<0.001）。调节温度、进食、嗅觉和物体丰容（但不是视觉丰容）改变了特定的相关行为（例如，温度丰容改变了体温调节行为， Wilks’ lambda（请参考https://zhuanlan.zhihu.com/p/345848835/）： = 0.25，F（3,13）= 13.39，p < 0.001）并且提高了福利指标行为（例如，行为多样性，Wilks’ lambda = 0.30，F（12,178）=12.31，p<0.001）。

这些结果表明，守宫对环境丰容有反应，它们的反应情况可以根据此物种生态学特征来进行预测。并且环境丰容改善了守宫的福利。与哺乳动物和鸟类一样，满足行为需求的丰容（此处指体温调节和进食）似乎比简单地提供新颖刺激以增加探索的丰容物更有效。本实验的结果在何种程度上可以推广到其他爬行动物有待进一步研究，但我们建议更广泛地通过丰容来改善爬行动物福利。

豹纹守宫

简介

什么是动物福利，我们如何衡量动物福利？现代福利概念描述了从“应该避免的生活”到“值得生存的生活”的连续体（Yeates，2011年），其基础是动物愉快和不愉快的情感体验的平衡（McMillan，2007年）。

福利是动物与环境相互影响的一个特征，这为福利科学提出了三个关键思想。首先，福利由单个动物的对环境的看法决定，这个看法受到该动物的过往经历（Harding等人，2004年；Veissier和Boissy，2007年）、性情（Izzo等人，2011年）和该物种进化史（Clubb和Mason，2003年）的影响。这意味着两只生活在在相同环境中的动物不一定拥有相同的福利体验（Hill和Broom，2009年）。

其次，良好的福利需要动物能克服环境带来的挑战。根据这一标准，动物没有受到挑战（Mason等人，2007年）或受到无法克服挑战都无法实现良好的福利（Hill和Broom，2009年）。

第三，可以通过改变环境或动物对环境的感知来改善福利。环境与动物福利相关的四个方面：与大自然运行方式的相似性（Fraser，2009年；Shepherdson，2010年），复杂性（Bassett和Buchanan-Smith，2007年），动物掌控和选择的机会（Boissy等人，2007年），满足特定物种和动物需求的可能性（Kagan和Veasey，2010年）。特别是，通过提高环境应对能力，使动物展现高积极性、高成功率的特定物种行为意味着可以提高动物福利（Duncan，1998年）（Boissy等人，2007年）。

事实证明，衡量动物福利是复杂的。由于动物对同一环境的反应可能不同，因此衡量单个动物对环境的反应（即使用基于动物的衡量方法）比衡量环境本身更可取。此外，没有单独一种方法与动物的福利状态直接对应，不同的福利衡量方法并不总是产生相同的福利评估结果（Mason和Mendl，1993年）。

衡量不良动物福利的主要标准是异常重复行为（刻板行为/ARB）的发生率。但即使动物福利得到改善，动物之前产生的刻板行为也可能不会完全消除（Mason等人，2007年）。衡量良好的动物福利可以参考以下行为：包括探索、玩耍、特定物种的行为和行为多样性，但这些也可能受到动物个体性情差异的影响（Izzo等人，2011年）。因此，目前评估动物福利最佳做法是使用多种基于动物的衡量方法，并在这些方法之间寻求一致（Bassett和Buchanan-Smith，2007年；Mason和Mendl，1993年；Shepherdson，2010年）。

改善圈养动物福利的努力主要集中在环境丰容（以下简称丰容），既应用动物生态学知识和该动物过往经历来改变动物当前环境或饲养方法，从而实现行为方面的改观（Mellen和MacPhee，2001年），例如添加新的刺激来增加动物探索行为。

使用丰容来改善圈养动物福利有两种不同的方法（Swaisgood和Shepherdson，2005年）。第一种方法是增加环境整体的复杂性。例如，在饲养老鼠（Rattus norvegicus）时，同时将新物体、躲避和攀爬装置引入空的笼子里（Abou-Ismail等人，2010年）。

另外，可以使用目标导向的迭代法实现丰容：首先找出要改变的行为，然后实施丰容并评估丰容措施改变目标行为的程度，随后修改丰容措施以提高其有效性（Mellen和MacPhee，2001年）。例如，在不同地点释放新颖的气味，动物园饲养的长颈鹿（Giraffa camelopardalis）会增加从前园区不常光顾的地点的活动时间（Fay和Miller，2015年）。

有记录表明，丰容能改善哺乳动物、一些鸟类、水龟和陆龟的福利条件（Burghardt等人，1996年；Mehrkam和Dorey，2014年；Therrien等人，2007年），但其他动物类群尚未得到很好的研究（Burghardt，2013年；Swaisgood和Shepherdson，2005年）。一些证据表明，爬行动物可以受益于丰容（Manrod等人，2008年）。例如，生活环境的高复杂性改善了锦蛇属（Elaphe：Almli和Burghardt，2006年）和东部水石龙子（Eulamprus quoyii：Noble等人，2012年）在一些认知实验中的表现；而东部箱龟（Terrapene carolina carolina）在空荡环境和有丰容环境两者之间，表现出了对丰容环境的偏好（Case等人，2005年）。当然，也有些证据表明丰容对爬行动物行为没有影响（Rosier和Langkilde，2011年）。

在本项研究中，我们使用豹纹守宫（Eublepharis macularius）作为模式物种来确定丰容是否可以改善蜥蜴的福利。

豹纹守宫是原产于中东沙漠的小型夜行蜥蜴，通常作为宠物被饲养，同时也被动物园饲养（Patula，2009年；Spiess，2010年；Woods，2001年）。豹纹守宫是变温动物，也是机会主义食肉动物，使用视觉和化学感知作为主要感官（Schwenk，1993年；Spiess，2010年）。人工饲养环境中的雄性通过气味标记、视觉展示和攻击来保卫领地（Indiviglio，2007年；Rhen and Crews，2001年；Sakata等人，2002年）。将这些特征与Swaisgood & Shepherdson的“丰容类别”（2005年，第503页）相结合，我们提供了五种不同类型的丰容：温度、进食、视觉、嗅觉和物体。

这项研究旨在回答三个问题：

1.豹纹守宫会与丰容物互动吗？如果会的话，有多少互动？

2.守宫对环境丰容如何做出反应？它们的反应是否可以根据它们所处的生态位预测，既类似于小型食肉哺乳动物的反应？为此，我们对表1中概述的每个丰容类别提出了具体假设。

3.测试的丰容类型会改变守宫的福利吗？针对守宫的非侵入性生理学福利测量手段尚未得到验证，体温测量已被证明对蜥蜴有压力（Cabanac和Gosselin，1993年）。

因此，我们使用四个行为指标来评估福利：探索行为、特定物种的行为（体温调节、捕食）、行为多样性和刻板行为。如果探索行为增加，特定物种行为的时间增加，行为多样性增加，或者在丰容的情况下刻板行为的频率降低，则假定福利提高。

2 方法

2.1.实验对象

实验使用了16只从未交配过的成年雄性豹纹守宫（Eublepharis macularius）。从性成熟前开始，在整个研究中，每只守宫都被单独饲养在富兰克林和马歇尔学院的塑料饲养箱里（宽35.5厘米，深55.9厘米，高20.3厘米），饲养箱顶部是金属网盖。

在饲养箱后侧角落，加热灯的下方放置了一个湿躲避（透明聚乙烯整理盒（Glad Products Co.，美国加利福尼亚州奥克兰），盒子上剪开洞口，盒子里铺有湿纸巾），对侧角落放置了一个不透明的干燥躲避。

守宫被安排了各持续12小时的反向昼夜周期（20:00开灯，8:00关灯），每周投喂蟋蟀或面包虫三次，饲养箱内一直有水源，并在每周的饲养箱清洁和称重期间被实验人员上手。该项目得到了富兰克林和马歇尔学院动物护理和使用委员会（#2011-4）的批准

2.2.实验设计

每只动物都经历六个为期两周的底线生活环境（A）——既没有任何丰容；以及六个为期两周的有丰容的环境（E），顺序为：AEEA AEEA AEEA。

连续的底线环境之间有六到十周的间隔。（指AEEA完成后到下一个AEEA开始之间经过了6-10周）我们使用拉丁方设计（参考：https://zhuanlan.zhihu.com/p/43710956）为前6只守宫分配了丰容类别序列，以确保相同数量的动物在第一次、第二、第三次…接收到程度相同的丰容。

为了抵消每个AEEA区块内丰容顺序的影响，创建了12个额外的组合，每个组合由一系列独特的丰容类别组成。例如，如果一只守宫在第一个区块中进行进食丰容，然后进行嗅觉丰容，那么另一只守宫将在同一块中进行相反的顺序。由于只有16只守宫可用，这12个丰容序列中有10个是随机选择的，并分配给其余10只守宫。

在每次为期两周的底线环境或丰容环境中，每周使用弱光高清摄像机（Flip Ultra HD，思科系统，美国加利福尼亚州圣何塞）对每只守宫进行三次录制。

录制发生在09:00至16:00之间，此时顶灯熄灭；加热灯是唯一的光源。在丰容环境居住期间，守宫获得并拥有丰容物品的整个过程都有录制（每次45分钟），以便记录丰容对健康的任何意外影响（而研究期间没有发生此类影响）。

在底线环境生活下的录制时间与丰容条件的录制时间相同。为了控制一天中不同时间对守宫行为的影响，每周每只守宫至少有一个上午和一个下午被录制，在整个研究中，每只守宫被录制的时间保持一致（+/-30分钟）。

表1: 环境丰容对守宫假设行为的影响测试

2.3.丰容环境设置

每次向每只守宫提供五个丰容类别（进食、温度、嗅觉、物体和视觉）中的两个类丰容。在每次丰容实验中，我们在饲养箱内放置丰容物品时会尽量减少对守宫反复刺激，以防止守宫习惯这些物品（Tarou和Bashaw，2007年）。

每个丰容类别中的两个物品其中的一个被放在饲养箱里45分钟，然后移走。至少经过15小时才会放置下一个物品。每个丰容类别的两个物品交替进行，每个物品都进行了三次展示，每个类别总共进行了六次录像/丰容演示。我们完成第六次丰容实验时，将守宫从饲养箱中取出，并由实验者上手观察。由于守宫在饲养箱中可以避免与丰容物品接触，但无法避免与实验人员接触，因此上手的行为影响无法与其他丰容条件相比。因此，上手这项被排除在本报告之外。

在视觉丰容实验中，我们给动物准备了一面镜子；镜子的正面是反射面（因此守宫在此面可以看到自己的影子），镜子背面没有反射，在实验中交替呈现给动物。

在嗅觉丰容实验中，动物被给予两个带有气味的方块之一。气味方块的制作方法是：将一茶匙薄荷或蛇皮与0.5杯水混合，然后将混合物均匀地刷到7.5厘米乘7.5厘米的胶合板上，最后通宵风干。为了控制蜥蜴自身气味的沉积和随着时间的推移浓度的变化，每个气味方块都使用一次，然后丢弃。

在进食丰容实验中，采用两种益智喂食器，守宫会被分配其中一个。第一个是PetSafe 的猫用漏食球（Radio Systems Corp.，美国田纳西州诺克斯维尔），第二个是长30.5厘米，内径4.4厘米的透明PVC管，一端有盖，侧面钻了一个1.27厘米的孔。这两个玩具都是半透明的，里面装了守宫正常饮食的4只活体蟋蟀。记录结束后，益智喂食器中剩下的任何昆虫都会像平时喂食一样被释放到蜥蜴的饲养箱中。

译者注：猫用漏食球
译者注：猫用漏食球‍

在物体丰容实验中，动物被给予了两个橡胶狗玩具之一，一个直径5.1厘米的球或直径2.5厘米、7.5厘米长的管子（均为美国科罗拉多州戈尔登公司）。

译者注：橡胶狗玩具

在温度丰容实验中，实验人员给动物准备两种晒台。带有分叉的树枝（直径约2.5厘米，长25厘米）或Flexi Trail（Zoo-Max，Saint-Hyacinthe，魁北克省，加拿大），一个15.0厘米乘55.9厘米可以弯曲的“桥”，由21条木板条与可弯曲的铁丝紧密连接而成。这两种温度丰容物品都被放置在饲养箱角落的加热灯下，提供攀爬的机会和遮光。

2.4. 数据收集

试点观察表明，实验者离开后大约需要3分钟,守宫才能恢复中断的行为，因此我们在第5分钟开始对每45分钟的视频编码一次，并在第15分钟结束编码。

这个10分钟的片段在Observer XT软件（荷兰瓦赫宁根的Noldus）上使用连续焦点采样进行编码。在编码过程中，观察者记录了23种状态行为的开始和偏移（例如，行走、休息；表2），并记录了14种事件行为的所有发生和目标（例如，用舌头舔触物体，跟踪猎物；表2）。并且我们还连续记录了守宫是否与丰容物品互动（即接触、嗅探或直接观察）。

第一作者通过先共同编码视频（≥8个视频，包括每种丰容条件中的至少一个），然后每人各自独立编码其他视频并一起审查（≥12个视频，包括每种丰容条件中的至少一个）来培训三名额外的编码员。

最后，每个编码员独立编码六个视频（1小时，包括至少四个不同的条件）以进行可靠性评估。测量持续时间使用3秒公差，使观察者实现了良好的可靠性（Kappa：最小值=0.68，均值=0.71，rs：最小值=0.93，均值=0.96，百分比一致性：最小值 = 78%，均值=80%）。

为了控制观察者间差异，同一个编码员为特定守宫的每个视频评分。为了控制观察间内部的漂移，编码员观看了守宫的每种条件的第一个视频，然后是同一只守宫的每种条件的第二个视频，并继续观看，直到该守宫的视频被看完，然后再转到下一只守宫。（译者注：观察者差异 inter-observer differences 与观察间差异 intra-observer drift 请参考：https://www.medsci.cn/article/show_article.do?id=d8af4531e5 ）

2.5. 统计分析

对于状态行为，实验人员记录了每个10分钟视频内参与该行为的百分比和每分钟的发生频率。对于事件行为，只记录了每分钟的发生频率。

由于攀爬、自我清洁、挖洞和“其他”行为（在动物行为谱上没有描述）可能是正常或异常的，取决于这些行为的持续时间和成功程度（例如，持续尝试与饲养环境内障碍物互动是动物福利不良的标志（Warwick等人，2013年），这些行为如果持续时间超过20秒，每个个体则会被二次审查。如果行为是成功的，例如缓慢爬到躲避的顶部，那么此项行为就会被认定为攀爬行为。如果行为不成功，例如反复尝试爬出饲养箱并摔倒，那么这个行为被记录为刻板行为而不是攀爬行为。然后，使用多样性指数（香农指数：https://news.bangkaow.com/xysh/202206/139346.html）（H：（Shannon，1948）为每个10分钟的视频计算两个行为多样性，一个基于该视频中的行为持续时间（持续时间，仅包括状态行为），另一个基于发生率（H发生率，包括所有行为）。

然后，在每种丰容类别的六个视频中对每个行为（和行为多样性）进行平均，因此每只守宫的每种丰容类别的每个行为的平均持续时间（状态）或f发生率（事件）是分析的单位。

研究人员对每种行为进行分类，以评估丰容在何种程度上达到特定行为目标和改善福利（表2）。这些类别的划分基于对哺乳动物福利评估的描述（Whitham和Wielebnowski，2013年）、爬行动物的福利评估（Warwick等人，2013年）以及圈养豹纹守宫的行为（Indiviglio，2007年；Rhen和Crews，2001年；Sakata等人，2002年）。

2.5.2.数据筛选

动物行为谱上有37种行为，在数据收集过程中只观察到了29种。在将底线条件与丰容条件下的行为进行比较之前，我们使用MANOVA来确定在六个底线环境中生活的守宫行为是否有显著差异。在29个观察到的行为中，只有一个（“湿躲避不可见”）在使用alpha = 0.05时表现出显著差异，这一结果与偶然预期一致（29个测试* 0.05 = 1.45个测试预计是偶然显著的）。

因此，我们为每只动物计算所有6个底线条件的平均值，以创建一个单一的底线条件平均值。然后，我们评估了假设中包含的行为的正常性；由于一两只动物的个体差异，其中许多行为都具有显著的偏斜。MANOVA受异常现象影响很小（Mertler和Vannatta，2013年），重复测量分析允许每只动物成为它自己的对照组，我们认为这些异常的情况代表少数守宫对人工圈养条件的反应。因此，我们选择在不转换数据的情况下继续。

表2:用于分析的行为类别

2.5.3. 假设测试

守宫是否会在实验的很大一部分时间里去关注每个丰容类别中的丰容物品？

为了解决这个问题，实验人员计算了守宫与丰容类别中物体互动时间百分比的置信区间。然后使用重复测量方差分析来比较不同丰容类别守宫所花的时间的百分比。（译者注，置信区间：https://mp.weixin.qq.com/s?__biz=MzA3NzIxNDQ3MQ==&mid=2650303725&idx=1&sn=4212284c2f2717b73ed98a8f21459cdf&chksm=8759aa85b02e23936089dba05564022907522ec8ad9d0b6d1cdfe559f89fad888cd470605731&scene=27）

为了使每个特定的丰容预测假设有针对性，我们使用重复测量多变量方差分析（MANOVA：https://zhuanlan.zhihu.com/p/261892455）将底线条件组合与单个丰容类别进行比较，使用与该假设相关的每种行为的发生率或百分比时间作为依赖度（动物行为谱：表2）。我们认为单个丰容类别中的所有多变量方差分析都属于同一家族，因此对这些多变量方差分析使用了Bonferroni校正的alphas（例如，对于物品丰容，3个多变量方差分析分别在alpha = 0.05/3 = 0.017下进行评估）。每个重要的多变量方差分析之后都是使用Bonferroni校正的alphas的单变量方差分析。我们通篇使用了p < 0.05。当Bonferroni校正时指示较低的alpha，我们确定Bonferroni-校正alpha < p < 0.05为非显著趋势。

（译者注：Bonferroni校正：https://blog.sina.com.cn/s/blog_4af3f0d20100bzx9.html）

为了确定丰容对动物福利的影响，我们为每项福利措施进行了重复测量多变量方差分析，比较了所有五种丰容类别和综合底线条件的相关行为。每个显著的多变量方差分析后是单变量方差分析，每个显著的方差分析通过条件之间的配对比较，使用Bonferroni校正。当满足球形分布假设（https://zhuanlan.zhihu.com/p/190969151）时，我们报告Wilks’ lambda。当它被违反时，我们报告Pillai’s trace，并对随后的方差分析使用Greenhouse-Geisser调整。所有分析均在SPSS 20（美国纽约州阿蒙克IBM公司）上进行。描述性统计数据报告为平均±SD。

（译者注：本段出现的统计学术语请参考：https://zhuanlan.zhihu.com/p/448987964）

2.5.4. 图表的缩放

对于所有图表，轴是相对于底线条件缩放的，因此持续时间（状态行为）和发生率（事件行为）可以包含在同一个图中。我们通过将丰容持续时间或发生率的平均值和标准误差除以适当的底线条件平均值来缩放这些值。因此，行为在y轴上的值为2，表明该行为在丰容实验中发生的时间（状态）或频率（事件）是底线条件观测到的两倍。

图1，与底线条件相比的增加幅度，在每个丰容类别中，守宫与丰容互动时间占观察时间的百分比。误差条显示均值的标准误差。图2，（A-C）不同丰容类别的探索行为增加幅度，通过将每个丰容条件的平均持续时间或行为发生率除以底线条件平均值来计算。误差条显示均值的标准误差。在Bonferroni校正的α值为0.05时，具有不同字母的柱具有显著的成对差异。

3. 结果

3.1. 使用丰容

守宫花了大量时间与每个丰容类别下的物品互动（即对参与丰容的时间没有置信区间，包括零，图1）。不包括底线环境，重复测量方差分析揭示了丰容类别对守宫互动时间的重大总体影响 F(4,60) = 49.84, p < 0.001, η2 = 0.77。

Bonferroni事后测试显示，丰容参与可以分为两层：守宫每次实验的大部分时间与进食和温度丰容品接触，在实验中的较小部分时间与嗅觉、物体和视觉丰容品接触（在层之间所有p<0.001，在层内所有p = 1.00，图1）。

3.2. 每种丰容类型的特定预测

我们基于哺乳动物对丰容的反馈或爬行动物生态学的大多数（但不是全部）具体预测都得到了支持（有关详细结果，请参阅表1）。

进食丰容显著增加了所有三种类型的探索行为（即移动、嗅觉和物体）、觅食行为和行为多样性。然而，进食丰容对刻板行为没有显著影响。

温度丰容显著改变了体温调节行为，但与进食丰容一样，对刻板行为没有显著影响。

嗅觉丰容的结果是移动和对物体探索显著增加，嗅觉探索呈增加的趋势（p = 0.031，Bonferroni校正α = 0.012），但对长久不动行为没有显著影响。

物品丰容显著增加了所有三种类型的探索行为。

视觉丰容对社会行为或回避没有显著影响。如果视觉丰容的无效是对镜子的反射和非反射侧面的平均反应的产物，我们使用两个额外的重复测量多变量方差分析来比较两个视觉物体和底线条件之间的社会行为和回避行为。两个多变量方差分析都没有产生显著效果。

图3，不同丰容类别的进食行为增加的幅度，通过将每种丰容类别下的行为持续时间或发生率除以底线条件均值来计算。误差柱显示均值的标准误差。在Bonferroni校正的α值为0.05时，具有不同字母的柱具有显著的成对差异。

3.3. 丰容对动物福利的影响

为了评估这些丰容类别是否对动物福利有影响，我们评估了与改善福利相关的四项行为指标：

1.探索行为增加（细分为移动、嗅觉和物体）；

2.特定物种行为增加（体温调节行为和觅食）；

3.行为多样性增加；

4.以及异常重复行为（刻板行为）减少。

在底线条件的观测中，除挖掘打洞外，所有探索行为的发生率都很低（10分钟观测期间，行走=2.62 ± 2.06%；攀爬=0.37 ± 0.51%/整个观察期间；舌头接触=0.07 ± 0.04次/10分钟观察期间；舔嘴唇=0.15±0.08次/10分钟观察期间；嗅探=0.30 ± 0.35%/整个观察期间；操控物体=0.21 ± 0.21%）

而各丰容类别对所有三种类型的探索行为都有显著影响 (移动: Pillai’s trace = 0.84, F(15,225) = 5.87, p < 0.001, η2 = 0.28; 嗅觉: Pillai’s trace = 0.87, F(15,225) = 6.09, p <2）。

在运动探索中，爬行（F(2.47,37.06) = 15.05, p < 0.001, η2 = 0.50）和攀爬（F(1.92,28.72) = 16.12, p < 0.001, η2 = 0.51）在不同丰容类别中差异很大，但挖掘打洞(F(1,15) = 3.55, p = 0.079, η2 = 0.19) 没有显著差别。

与底线生活环境相比，有食物和温度丰容的环境显著增加了爬行和攀爬行为，物品丰容则显著增加了爬行行为。

在嗅觉探索行为中，有丰容的环境对舌头接触（F(5,75) = 11.08，p < 0.001, η2 = 0.43），舔唇（F(1.34,20.03) = 10.49，p = 0.002 η2 = 0.41）和嗅探(F(5,75) = 5.41, p < 0.001, η2 = 0.27) 有显著影响。

与底线条件相比，进食丰容显著增加了所有这些三种嗅觉行为，温度丰容显著增加了舌头触摸和舔唇，嗅觉和物体丰容显著增加了舌头接触。

在对丰容物品探索中，接触物品的情况在不同丰容类别之间存在显著差异（F(2.45,36.69) = 5.01，p = 0.008， η2 = 0.25）。

与底线条件相比，进食、温度、嗅觉和物体丰容显著增加了守宫与物品接触的兴趣。如果视觉丰容的无效是守宫对镜子反射和非反射面反应行为平均计算的产物，我们使用了三个额外的重复测量多变量方差分析，来比较两个视觉项目和底线条件下的每种类型的探索。这些多变量方差分析都不显著（所有ps ≥ 0.129）。

一些丰容方式也显著影响了物种特定行为。体温调节行为在底线条件实验期间中很常见，主要包括晒灯（10分钟期间24.92 ± 3.55%），在阴凉处时间很少（实验期间0.07 ± 0.05%）或接触吸热（实验期间0.29 ± 0.16%）。不同丰容类别显著改变了体温调节行为（Pillai’s trace=0.78，F(15,225) = 5.28，p < 0.001， η2 = 0.26）。这种改变是由守宫在阴影处时间的变化驱动的(F(1.79,26.90) = 24.94, p < 0.001, η2 = 0.62); 晒灯行为改变的趋势明显，（F(3.43,51.40) = 2.78, p = 0.044, η2 = 0.16, Bonferroni-corrected alpha = 0.017), 接触吸热没有显著变化(F(1.85,27.69) = 0.93, P = 0.399， η2 = 0.058）

主动晒灯的椰哩图源：瓦泥小守宫
冬青注：体温调节不单指“取暖”，还有在阴凉处降温。因此温度丰容则意味着“设置有温差的环境”

与底线环境相比，温度丰容使守宫在阴凉处的时间显著增加。除冲刺外，所有觅食行为都能在底线环境实验期间观察到（观察 = 0.008 ± 0.009 次/10 分钟期间，跟踪 = 0.006 ± 0.004 次/10 分钟期间，猛扑 = 0.005 ± 0.006 次/10 分钟期间，摇尾 = 0.008 ± 0.009 次/10 分钟期间，丰容类别也显著改变了觅食行为（Pillai’s trace = 0.88, F(30,370) = 2.62, p < 0.001, η2 = 0.18, 图3），尤其是观察行为（F(1.20,17.99) = 22.93, p < 0.001, η2 = 0.61），跟踪行为(F(1.40,20.98) = 36.20, p < 0.001, η2 = 0.71), 猛扑(F(1.26,18.95) = 18.51, p < 0.001, η2 = 0.55)。摇尾（F(1.61,24.21) = 4.33，p = 0.032， η2 = 0.22，Bonferroni-corrected alpha = 0.008）和咬（F(1.17,17.52) = 7.84，p = 0.010， η2 = 0.34，Bonferroni-corrected= 0.008）没有观察到显著变化。冲刺也没有显著变化（p = 0.220）。与底线条件相比，进食丰容显著增加观察、跟踪和猛扑。

当守宫生活在底线环境中时，它们的行为多样性相当低（H持续时间 = 0.41 ± 0.16，H发生率 = 0.75 ± 0.21），但在丰容期间行为多样性增加（Wilks’ lambda = 0.31，F(10,148) = 11.84，p < 0.001, η2 = 0.45，图4）不仅H持续时间（F(5,75) = 21.29, p < 0.001, η2 = 0.59)增加， H发生率 (F(5,75) = 25.97, p < 0.001, η2 = 0.63)也增加了。与底线条件相比，上手、进食、温度、嗅觉和物体丰容（而非视觉丰容），显著增加了两种行为多样性指数。同样，我们使用额外的重复测量多变量方差分析来比较两个视觉项目和底线条件的行为多样性，但仍然没有发现显著影响（p = 0.48）。

图4，基于持续时间和发生率的行为多样性的增加幅度，通过将每个丰容条件的行为多样性平均香农指数除以底线水平平均值来计算。误差柱显示均值的标准误差。在Bonferroni校正的α值为0.05时，具有不同字母的柱具有显著的成对差异。

在本研究中，16只动物中的12只出现了较低发生率的踱步和其他刻板行为（对于这12只动物，M持续时间=0.24%±1.22%/10分钟期间）。两只守宫被观察到踱步，通常在饲养箱的地面上转小圈移动（持续时间=1.21%和2.14%/10分钟期间）。12只守宫展现出了一些其他刻板行为（对于每只守宫，0.05% ≤ M持续时间 ≤ 0.50% /10分钟期间），最常见的是试图爬上物体或爬上饲养箱墙壁不成功。我们没有发现丰容对踱步和其他刻板行为的影响（p = 0.11）。

4. 讨论

通过使用弱光相机记录豹纹守宫在人类不在场的情况下对短期丰容的反应，我们能够检测到与丰容相关的目标行为变化。

豹纹守宫与所有五类丰容都进行了互动，但花在进食和温度丰容上的时间比花在嗅觉、物体和视觉丰容上的时间要多得多。

守宫像肉食哺乳动物一样，通过增加觅食行为、探索行为和行为多样性，对进食、物体和嗅觉丰容做出反应。守宫还通过改变体温调节行为来回应温度丰容。

守宫和哺乳动物对丰容反应之间的一个显著区别是，长久不动行为和刻板行为在底线条件和丰容条件下相似。除视觉丰容外，每个丰容类别中，至少有两项良好福利的行为衡量指标增加。

4.1. 对特定丰容类别的回应

豹纹守宫在每个实验环节中对进食和温度丰容的参与率大约60%，这些丰容增加了所有代表良好动物福利的三个指标。这两种丰容都没有提供展示独特的行为机会：在整个研究过程中，食物（活蟋蟀）和吸收热量的机会（加热灯下、阴影下的晒台）都相同。

在底线条件生活期间，也观察到了狩猎和体温调节行为，但这些行为随着丰容而显著增加。

进食和温度丰容可能通过提供更多种类的机会来实现目标行为而改变行为。在进食丰容期间，在正常喂食时间和丰容期间都提供蟋蟀，尽管蟋蟀的总数相同。

哺乳动物在自然条件下少食多餐，在人工圈养环境下，更频繁地进食伴随着刻板行为的减少（例如在长颈鹿Giraffa camelopardalis，Bashaw等人，2001年），活力和觅食行为的增加（例如，在棕熊，Ursus arctos，Grandia等人，2001年和黑猩猩，Pan trogolodytes，Morimura和Ueno，1999年）。

类似的，温度丰容在守宫的饲养环境中提供了更多的温暖和阴凉的地方。或者，丰容物品可能允许动物更有效地或愉快地执行目标行为，例如，当可以自由获取食物时，允许守宫通过努力获得食物（即与自由捕食相反：Inglis等人，1997年）。

进食装置是透明或半透明的，让守宫可以看到里面的蟋蟀。守宫经常呆在喂食设备外面，观察或跟踪进食装置里的蟋蟀。

温度丰容物是木质的，在热性能、摩擦系数、不透明度、气味和天然（非塑料）材料方面与其他展示的装饰物品不同。这些属性可能对守宫有吸引力。

对生存至关重要的行为，如觅食，本质上是不断加强的，因为执行这种行为，无论外部后果如何，都会增加同一行为再次发生的概率（Mench，1998年；Tarou和Bashaw，2007年）。动物寻找机会进行内在强化行为，几位作者建议，如果为这些行为提供足够的机会，他们的福利可能会受到损害（Duncan，1998年；Tarou和Bashaw，2007年）。对于像豹纹守宫这样的食肉爬行动物来说，捕食和体温调节行为都可能具有内在的强化作用（Warwick等人，2013年）。

豹纹守宫在实验的每个环节的五分之一的时间与嗅觉和物体丰容物互动，这些丰容通过显著增加爬行、操控物品和用舌头接触来增加探索行为和行为多样性。

守宫与这些物品的互动程度，可能比我们记录到的更深（Clark和King，2008年；Gronqvist等人，2013年）；豹纹守宫的视觉和嗅觉检测阈值未知（Schwenk，1993年）。我们设计了物品和嗅觉丰容物来刺激不同的感官模式，但类似的反应表明它们为守宫提供了相同的行为启发（Gibson，1979年），使它们成为有效的等效刺激（Heyser和Chemero，2012年）。

我们在这两种情况下都使用了大型可移动物品（见图5），以尽量减少守宫摄入这些物品的可能性（Duncan，1997年）。如果气味不够，嗅觉物品可能被视为物体，或者有些物品可能具有新颖的橡胶气味，因此起到了嗅觉丰容作用。有味道或无味道的新物体在守宫（当前研究）、肉食哺乳动物（Clark和King，2008年；Kuczaj等人，2002年；Machado和Genaro，2014年；Pearson，2002年；Powell，1995年；Schuett和Frase，2001年；Wells和Egli，2004年）和龟的研究中，都增加了动物的探索与互动。

我们总结：给豹纹守宫提供新物体，可以增加探索倾向，从而改善它们的动物福利；我们应该提供这些新物品，但优先考虑益智喂食器、攀爬和遮挡物，以及强烈促进捕食和体温调节等行为的温暖和凉爽的垫材（Mench，1998年）。

守宫与视觉丰容物互动的时间与物品和嗅觉丰容物相同。正如在非洲野狗Lycoan pictus中观察到的那样，镜子没有引起行为的显著变化，对镜子的涂层和反射面的反应是相同的（Packard等人，2010年）。这种反应的缺乏可能是我们使用的镜子尺寸或材料的结果，但使用较大的玻璃镜子进行的后续研究也没有产生明显的行为变化（Gibson，2015年）。

豹纹守宫会进行领土展示（Indiviglio，2007年；Rhen and Crews，2001年），但这些可能依赖于多种外部信号（Brattstrom，1974年）。我们没有证据表明镜中倒影会被豹纹守宫视为社会刺激，或者提供镜子/涂层面可以改善豹纹守宫的福利。

图5，（a-c）守宫与物体丰容（a和b）和嗅觉丰容（c）物品，图片：M. Gibson

4.2. 丰容与爬行动物福利

通过豹纹守宫，我们证明可以将为哺乳动物设计的丰容原则与爬行动物特定物种需求的知识相结合，为圈养爬行动物创造有效的丰容。

我们的丰容物品使守宫展现出更多种类的特定物种行为（Fraser，2009年；Shepherdson，2010年），并允许它们选择不同的方式来执行这些行为（Kagan和Veasey，2010年）。

越来越多的文献表明，龟和陆龟也会受益于丰容，包括新物体（Burghardt，2013年；Burghardt等人，1996年；Mehrkam和Dorey，2014年；Therrien等人，2007年）和进食丰容（Therrien等人，2007年），并且这些龟类更喜欢复杂的环境（Case等人，2005年）。

Burghardt（2013）认为，丰容可以提高爬行动物的认知能力，并可能改善其福利。我们的研究支持这一结论，并与Rose等人，2014年的发现一致：当环境丰容增加了动物进入垂直空间的机会时，爬行动物将更多地使用垂直空间。

豹纹乐于爬高是反复被验证的
图源：瓦泥小守宫

然而提供立体的晒台对东部强棱蜥（Sceloporus undulates）的福利没有影响（Rosier和Langkilde，2011年），相同的环境丰容手段并不都是同样有效的，因此提供的丰容类型似乎会影响福利结果。

小型爬行动物对丰容的行为反应可能较少，因为当人类在场时，它们对人与生俱来的恐惧可能会抑制对丰容的反应（Hosey，2008年），或者因为它们的代谢率较低，对丰容的主动反应可能会花费更多能量（Bowers和Burghardt，1992年；Burghardt等人，1996年），但这项研究表明，它们确实对丰容有明显的反应。

正如哺乳动物（Highfill，2008年；Izzo等人，2011年）和加拉帕戈斯陆龟（Mehrkam和Dorey，2014年）研究报告所述，我们也观察到了单个守宫在踱步、参与和对丰容的行为反应方面存在重大差异。虽然我们在分析中使用了重复测量设计来控制这些影响，但未来的研究应该探索单只动物对丰容反应在多大程度上可以通过以前的特定经验（Harding等人，2004年；Veissier和Boissy，2007年）或动物性情（Highfill，2008年；Izzo等人，2011年）来预测。

我们通过在反映良好和不良福利的行为之间寻求一致性来衡量动物福利。我们发现衡量良好福利的行为标准之间存在显著的一致性：任何一种丰容都可以改善不止一种福利衡量标准，在任何情况下，这些衡量标准都不冲突。

然而，我们发现本实验中不良福利的单一衡量标准没有变化。本实验中的福利评估有两个主要弱点。首先，与之前的爬行动物丰容研究（Burghardt等人，1996年；Mehrkam和Dorey，2014年；Therrien等人，2007年）一样，我们对守宫福利的结论是基于以下假设，既为哺乳动物和鸟类制定的福利措施可以通过简单地物种行为分类扩展到爬行动物。例如，Warwick等人（2013年）表明，在饲养箱边缘持续进行探索行为（本实验刻板行为之一），身体的膨胀和嘶嘶声（在我们的行为谱中认为攻击性，但没有观察到）表明爬行动物福利差。而平静地闻或品尝物体或空气（本实验中的舌头触摸和舌头伸出）和不慌乱的身体运动（本实验的行走/探索）反映了良好的爬行动物福利。

然而，Cannon等人（2002年）认为，“单单靠行为不一定能作为反映爬行动物压力的有用指标”（p.8）。对行为和福利之间关系的经验测试，如将行为指标与使用糖皮质激素衡量的生理应激反应进行比较，对于验证压力的行为指标至关重要。

其次，我们使用异常重复行为（刻板行为）作为衡量不良福利的唯一指标，但当添加任何类别的丰容时，刻板行为没有显著变化。在对哺乳动物和鸟类的许多研究以及对龟的两项研究中，刻板行为因丰容而减少（Burghardt等人，1996年；Therrien等人，2007年）。在本研究中，刻板行为没有显著下降，可能是因为观察到刻板行为的几率很低。

4.3. 结论和影响

豹纹守宫受益于三种类型的环境丰容：温度、进食和新物体（有气味和无气味），守宫每种都会关注。但与新物体相比，它们更常与比底线环境布置的更复杂的丰容物互动。这意味着守宫有行为优先权，使用新的刺激来执行高动机的行为，如捕食和体温调节，并且通过收集信息来调动行为积极性——这与哺乳动物和鸟类所表现出的一样（Mench，1998年）。

先前的研究表明，丰容对龟和陆龟（Testudines）还有一些有鳞目动物（例如玉米蛇、鼠蛇和西部叩壁蜥等）有益。本项研究将他们的发现扩展到豹纹守宫，并发现不同类型的丰容对爬行动物的行为和福利有不同的影响。

这些结果在何种程度上可以推广到其他的蛇和蜥蜴还有待比较研究，但我们的结果支持Brattstrom（1974）的提议，即圈养爬行动物的行为复杂性被低估了。鉴于有资质的动物园和水族馆致力于改善其饲养动物的福利（例如，动物园和水族馆协会，2015年），宠物饲主希望尽最大努力照顾好他们的动物，某些类型的环境丰容有可能改善动物福利，所以圈养爬行动物的环境丰容应该被更充分地研究。

利益冲突

无

致谢

我们感谢富兰克林与马歇尔学院动植物园的工作人员，特别是Lillian Basom和Richelle Wagner的协助，感谢他们的专业动物护理、丰容想法，并帮助规划和执行这个项目。

我们感谢 Katie Greene 和 Rebecca Hicks 制作丰容计划表、在实验中拿取守宫、拍摄动物和管理设备的工作，以及 Molly Vocino 在数据收集方面的帮助。我们还感谢 Stephanie Allard、Ken Krebs、Elizabeth Lonsdorf、Fred Owens、Stephanie Petrusz、Tim Roth 和两位匿名评论员对手稿部分的想法和反馈。资金由富兰克林和马歇尔学院的赠款委员会提供。本研究在动物园和水族馆协会的2014年年会上发表。

以上便是有关本文献的全部内容翻译

我们再次为大家准备了课后提问，来让大家更好地回顾本文内容

两只生活在在相同环境中的动物，一定拥有相同的福利体验吗？为什么？

衡量不良动物福利的判断标准是？

使用丰容来改善圈养动物福利有几种方法？分别是？

哪些物种物种的丰容实例可以为爬行类丰容带来启发？

实验中的丰容方式，可以完全消除刻板行为吗？为什么？

同样的丰容方案，能适用于所有爬行类吗？为什么？

为什么很多物种不愿意在人前展现探索行为？

除了观察行为，还有哪些方式可以测定爬行类压力？

“圈养爬行动物的行为复杂性被低估了”是谁在哪年提出的？

最后，如果你已经全部回答完上述问题，再加一道思考题：你认为本实验存在哪些问题？可以畅所欲言（前提是认真阅读过后）

截止下期文章发布时

完整参与答题的观众中

点赞第一名的将获得

【荷兰国家博物馆·爬行生物特展】官方纪念明信片1张

正面配图为【丢勒的犀牛】

为了激励大家学习也是煞费苦心

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而第二名将获得月度大会员一份！

（如果三次抢到第二名的位置，也将获得与第一名等值的礼品

但只能和月度大会员二选一）

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Bashaw, M.]J., et al., Does enrichment improve reptile welfare? Leopard geckos (Eublepharis macularius) respond to five types of environmental enrichment. Appl. Anim. Behav. Sci. (2016), http://dx.doi.org/10.1016/j.applanim.2016.08.003