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Nature Commun. | 张一婧组合作揭示小麦环境适应性进化的表观遗传机制

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2024-09-30 04:05

作物杂交加倍可以固定杂种优势，是环境适应性进化的主要驱动力。真核生物基因组几乎都有多倍化痕迹，并且相当一部分作物都是“年轻”的多倍体。大约8000年前，发生在中东新月沃地的小麦六倍化事件，产生了具有高度环境适应性的普通小麦，推动了现代人类的文明进程。然而，不同基因组的融合不一定会导致遗传优势。相反，亚基因组之间的遗传异质性（以下称“亚基因组多样性”）可能会导致遗传冲突，典型的例子包括亲本基因组之间的竞争及同源基因拷贝的快速丢失或抑制。从群体遗传角度，多倍体物种普遍面临严重的遗传瓶颈，由于起源单一，群体多态性严重不足，缺乏进化动力。那么，小麦如何克服杂交加倍后的遗传困境，成功驯化成为全球最广泛的主粮作物呢？

作者在前期研究中，通过多组学数据定量比较与整合建模，揭示了亚基因组序列多样性如何决定调控可塑性，鉴定特定转座子家族参与多倍体小麦染色体三维结构维持【1】，转录调控可塑性【2-4】与发育特异性调控【5-6】，但是，亚基因组序列多样性和调控可塑性介导多倍体环境适应性的决定机制，仍不清楚。

2023年11月20日，作者在Nature Communications在线发表题为“LHP1-mediated epigenetic buffering of subgenome diversity and defense responses confers genome plasticity and adaptability in allopolyploid wheat”的研究论文，揭示了小麦多倍化困境的表观解决机制，发现LHP1介导的表观调控缓冲系统通过适时释放亚基因组分化的抗病通路，赋予小麦发育稳健性与高度环境适应性；同时，该工作结合群体遗传学分析，揭示LHP1参与维持并促进亚基因组群体多态性，协助克服多倍体瓶颈，促进适应性进化。

该研究首先利用机器学习方法，从之前发表的191套转录因子和表观因子的全基因组结合数据中【3-4】，鉴定到LHP1是调控亚基因组分化的关键因子（图1）。LHP1是多梳家族蛋白（PcGs）中的一员，负责识别和扩散抑制型组蛋白修饰H3K27me3。

图1 机器学习方法鉴定LHP1为调控亚基因组分化的关键因子

为了详细探究LHP1调控亚基因组分化基因的机制，作者利用CRISPR-Cas9敲除了小麦三个亚基因组上的LHP1同源基因，通过对突变体进行了转录组和表观组刻画，揭示LHP1通过影响H3K27me3偏好抑制亚基因组分化的抗病基因（图2）。

图2 LHP1 偏好抑制小麦中增强的防御级联通路

为了推测LHP1可能参与的抗病类型，作者整合数据库中大量已发表的抗感病材料转录组数据，发现LHP1调控的基因在条锈抗性材料中明显上调（图3）。野生型植株接种条锈菌后，H3K27me3发生广泛下调，而且，下调位置与LHP1突变后H3K27me3下调位置高度吻合，并富集抗病基因。这些基因在条锈接病后，普遍上调表达。

图3 条锈感染去除H3K27me3, 诱导亚基因组多样化防御基因表达

与野生型相比，突变体幼苗接种条锈后，具有更明显的抗病表型（图4）。说明条锈感染消除了LHP1对亚基因组分化抗病基因的抑制作用，释放了预先存在的亚基因组变异，以应对外界环境变化。LHP1对亚基因组多样性的适时抑制，既保护正常发育过程免受随机外部变化的影响，也有助于对病原体感染的有效防御。

图4 CRISPR敲除LHP1 赋予小麦条锈病抗性

越来越多的证据表明，基因的进化速率主要受其表达水平而非其功能重要性的影响。LHP1 对亚基因组多样化基因抑制的强度和广度表明LHP1 可能影响进化过程。作者在群体水平上研究了LHP1 结合与靶序列变异之间的关系。

普通小麦的亚基因组多样性有两个主要来源：从二倍体祖先中获得（即二倍体中已经存在的变异）和在多倍体群体中新产生的。作者首先在成对框架中比较了这两种变异（图5），二者高度相关。二倍体祖先之间的分化区域在异源多倍化后趋于进一步分化（图5a中的区域2），代表可能由于遗传漂变而产生的中性或弱有害基因座。这一区域富集了LHP1结合及H3K27me3修饰（图5b-c）。LHP1 结合、H3K27me3 修饰和群体多样性之间高度相关（图5d）。因此，LHP1 介导H3K27me3 修饰可能促进中性变异，保护多样化基因免受强纯化选择的影响。

图5 LHP1结合参与维持并促进亚基因组群体多态性

综上，本研究通过定量比较并整合多组学数据、搭建机器学习方案并结合遗传功能验证，发现调控亚基因组分化抗病基因的关键因子LHP1。在正常条件下，LHP1介导的表观缓冲系统能够保护正常发育免受环境变化的影响，并导致亚基因组间的变异积累。病原菌感染时，LHP1表观缓冲系统被消除，允许积累的亚基因组变异释放出来，有利于及时固定不同生态位中的有利变异（图6）。因此，LHP1有助于保护并促进亚基因组多样性的积累，同时确保对环境刺激的适当响应，介导发育可塑性并促进多倍体小麦的适应性进化。

图6 模式图。LHP1 抑制亚基因组多样化防御基因表达，保护发育过程免受随机外部变化的影响，并促进中性漂变和遗传多样性。病原体感染移除LHP1的抑制，释放亚基因组多样化防御通路，并促进有利突变的固定。这一表观缓冲体系，介导发育稳健性和有利变异的及时释放与固定，促进多倍体小麦的表型可塑性并推动基因组适应性进化。

从遗传改良的角度，这一工作提示，可以通过操纵表观体系，释放潜在的遗传多样性（图7）。研究人员认为，由于多倍体瓶颈，普通小麦缺乏足够的多样性来应对环境压力，因而鉴定野生近缘种的抗性基因或基因座，并将其引入现代品种一直是改善普通小麦防御反应的主要策略。小麦基因组包含大量不活跃或沉默的基因位点，在亚基因组间高度分化，其中许多与关键农艺性状和逆境响应相关，如果适当调节，预期能够提升相关农艺性状。在本研究中，虽然小麦品种“JW1”对条锈病高度敏感，但通过操纵表观体系能够赋予幼苗明显的条锈抗性。提示挖掘并利用小麦基因组内部隐藏的优异基因，是改造小麦农艺性状的一个新的有潜力的遗传策略。

图7 通过表观改造提升农艺性状

实现改造的前提是特异性机制解析，文章作者前期工作中，通过开发一系列定量比较方案，合作揭示了植物PcG对环境感知与响应的特异性因子与元件【7-11】，相关方法可以参考借鉴。

复旦大学张一婧研究员、中国农业大学缑金营教授、广州大学董志诚教授和巴黎西岱大学Moussa Benhamed教授为论文的共同通讯作者。李子娟博士、张郁芸博士、丁慈航、陈岩博士和王昊宇为论文的共同第一作者。南京农业大学张文利教授、中国科学院遗传与发育生物学研究所童依平研究员与滕婉博士、山东省农业科学院李根英研究员与张荣志副研究员、四川农业大学黄林副教授和中国科学院西北高原生物研究所张波研究员合作参与本项工作。本项目得到西南作物基因资源发掘与利用国重实验室开放课题，国家自然科学基金，和遗传工程国家重点实验室项目的资助。

参考文献

1. Homology-mediated inter-chromosomal interactions in hexaploid wheat lead to specific subgenome territories following polyploidization and introgression (2021) Genome Biology, 22(1):26 2. The bread wheat epigenomic map reveals distinct chromatin architectural and evolutionary features of functional genetic elements (2019) Genome Biology, 20(1):139 3. Evolutionary rewiring of the wheat tranional regulatory network by lineage-specific transposable elements (2021) Genome Research, 31(12):2276-2289 4. Transposable elements orchestrate subgenome-convergent and -divergent tranion in common wheat (2022) Nature Communications, 13(1):6940 5. Transposable element-initiated enhancer-like elements generate the subgenome-biased spike specificity of polyploid wheat (2023) Nature Communications. 2023, 14, Article number: 7465 6. An atlas of wheat epigenetic regulatory elements reveals subgenome-divergence in the regulation of development and stress responses (2021) The Plant Cell, 33(4):865-881 7. Arabidopsis flower and embryo developmental genes are repressed in seedlings by different combinations of Polycomb group proteins in association with distinct sets of cis-regulatory elements (2018) PLoS Genetics, 12(1): e1005771. 8. Polycomb repressive complex 2 attenuates ABA-induced senescence in Arabidopsis (2019) The Plant Journal, 97(2):368-377 9. Telobox motifs recruit CLF/SWN-PRC2 for H3K27me3 deposition via TRB factors in Arabidopsis (2018), Nature Genetics, 50(5):638-644 10. Enhanced sustainable green revolution yield via nitrogen-responsive chromatin modulation in rice (2020) Science, 367(6478):eaaz2046 11. Glucose-driven TOR-FIE-PRC2 signaling controls plant development (2022) Nature, 609(7929):986-993

原文链接：

https://www.nature.com/articles/s41467-023-43178-2

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